Neurobiología de los sistemas

de aprendizaje y memoria

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NEUROBIOLOGÍA DE LOS SISTEMAS DE APRENDIZAJE Y MEMORIA

RESUMEN CONCEPTUAL

  • El estudio de las bases neurales del aprendizaje y la memoria se ha nutrido de un considerable número de trabajos, los cuales se han servido tanto de modelos de laboratorio con animales, como de estudios con humanos utilizando modernas técnicas de neuroimagen funcional.

  • En el presente capítulo se ofrecerá una taxonomía de los procesos de aprendizaje y memoria adoptando diferentes criterios. El estudio del aprendizaje y la memoria bajo un criterio funcional nos permitirá entender qué es la memoria explícita y cuáles son las características de la memoria implícita, basándonos en la distinción de aquellos procesos sin acceso  a la consciencia o implícitos  y aquellos de los que somos conscientes de su aprendizaje y recuerdo, o explícitos.

  • El estudio del aprendizaje y la memoria implícitos nos conducirá al análisis de los mecanismos fisiológicos del aprendizaje asociativo (hebbiano) y no asociativo (habituación y sensibilización), de las particularidades del aprendizaje perceptivo (priming o facilitación) y de los aprendizajes y memorias basados en el condicionamiento clásico e instrumental, para concluir analizando los mecanismos neuroanatómicos y funcionales del aprendizaje de destrezas o aprendizaje procedimental.

  • Posteriormente, examinaremos los sistemas dedicados a los tipos del aprendizaje y memoria explícita de tipo episódico y semántico, para las cuales se detalla un modelo basado en un sistema anterior y en otro sistema posterior. De igual forma, profundizaremos en la diferencia de los tipos de memoria que precisan de la actividad del hipocampo, en comparación con aquellos tipos de aprendizaje y memoria para los cuales ésta no resulta indispensable (memoria dependiente y no dependiente del hipocampo).

  • Finalmente, abordaremos el estudio del aprendizaje y la memoria considerando un criterio temporal cuantitativo (memoria inmediata, a corto plazo y a largo plazo). En este sentido, se discutirá con detalle el papel tanto de la corteza prefrontal como de las regiones posteriores en los diferentes tipos de memoria inmediata y de trabajo.

OBJETIVOS DE APRENDIZAJE:

  • Familiarizarse con las principales taxonomías de los sistemas de aprendizaje y memoria.

  • Conocer los sustratos neuronales de la memoria visual, auditiva y somatosensorial.

  • Aprender el papel del lóbulo temporal medial en la formación de nuevos recuerdos.

  • Distinguir los sistemas neurales responsables de la memoria implícita y explícita.

  • Aprender los procesos nuerobiológicos involucrados en la memoria procedimental y la formación de hábitos.

  • Estudiar la implicación de la corteza prefrontal en la dimensión temporal de la memoria.

INTRODUCCIÓN AL ESTUDIO DEL APRENDIZAJE Y LA MEMORIA

La investigación del aprendizaje y la memoria desde la neurociencia cognitiva ha revelado la existencia de múltiples sistemas, los cuales se pueden dividir en cuatro categorías funcionales (p. ej. declarativa frente a procedimental), en cuanto a su sede neural (dependiente frente a no dependiente del hipocampo), o mediante la adopción de un criterio temporal cuantitativo (inmediata, a corto plazo y a largo plazo).

Actualmente se sabe que varias regiones cerebrales desempeñan un papel diferencial en distintos tipos de memoria y en diversos estadios del proceso mnésico. Por ejemplo, el sistema neural del lóbulo temporal medial –compuesto por la corteza entorrinal, perirrinal, parahipocampal y el hipocampo- es crítico para la codificación y la consolidación del conjunto de memorias que son accesibles a la conciencia y que, por lo tanto, pueden explicarse. Sin embargo, éste no es un sistema en el que se almacenan permanentemente dichas memorias y tampoco parece ser necesario para la codificación y consolidación de otro tipo de memorias, por ejemplo, el conocimiento acerca de cómo montar en bicicleta. Por lo tanto, como se ha comentado, se pueden dividir los sistemas de memoria tomando diferentes perspectivas.  Según el criterio categórico se puede diferenciar entre memoria explícita (o declarativa-consciente) y memoria implícita (o no declarativa-inconsciente). Según el criterio temporal (cuantitativo), se puede distinguir entre memoria inmediata (que dura desde milisegundos a segundos), memoria a corto plazo (desde minutos hasta unas pocas horas) y memoria a largo plazo (a partir de 24 horas). De la conjunción de ambos criterios (temporal y categórico) surge la taxonomía ilustrada en la figura 1.

Figura 1 Clasificación del aprendizaje y la memoria. En este modelo, la memoria a largo plazo se divide en dos sistemas. El primero incluye a la memoria caracterizada por su recuperación consciente, denominada memoria declarativa o explícita. El otro sistema comprende diversas capacidades de aprendizaje y memoria inconscientes, y se denomina memoria no declarativa o implícita. La memoria explícita consiste en dos subsistemas: memoria de tipo episódico, la cual implica memorias de información sujeta a parámetros espaciotemporales, y memoria semántica, que consiste en hechos y conocimiento de tipo general. La memoria semántica es impersonal e independiente del contexto, mientras que la memoria episódica es personal. Ésta incluye el dónde y el cuándo los eventos ocurrieron, y se acompaña de un sentimiento de recuperación de episodios vividos de forma individual. Tanto la memoria episódica como la semántica dependen del lóbulo temporal medial y del diencéfalo. La memoria no declarativa o implícita incluye aprendizaje procedimental de habilidades y hábitos sensoriomotores y cognitivos, priming, aprendizaje por condicionamiento, habituación y sensibilización, todos ellos independientes del lóbulo temporal medial.

Concepto actual de aprendizaje y memoria

El aprendizaje es una propiedad fundamental del cerebro que se manifiesta de diversas formas mediante múltiples sistemas diferenciados anatómica y funcionalmente. El entorno modifica nuestro comportamiento, en tanto que es capaz de inducir cambios en nuestro sistema nervioso. Los mecanismos principales por los que las experiencias modifican la conducta se hallan íntimamente relacionados con el aprendizaje,  ya que éste constituye el proceso por el cual se adquiere nueva información o conocimiento. Por su parte, la memoria constituye el mecanismo por el que este conocimiento es codificado y, más adelante, recuperado.

Yevgeniy Nikolaievich Sokolov consideraba ya la memoria como la conservación de la información proporcionada por una señal tras la suspensión de la acción de dicha señal. Aleksander Romanovich Luria  definió la memoria como el grabado, la retención y la reproducción de las huellas de la experiencia que permiten acumular información. A mediados de la década de 1980, Endel Tulving afirmaba que la memoria es la habilidad de los organismos para retener y usar la información adquirida, y a finales de la misma década, Larry R. Squire consideraba el proceso de aprendizaje como la adquisición de nueva información. Por otra parte, Bryan Kolb e Ian Q. Whishaw (20002) postulan que el aprendizaje es un cambio relativamente permanente en la conducta de un organismo como resultado de la experiencia. Bryan Kolb e Ian Q. Whishaw se refieren a la capacidad de recordar las experiencias previas, por lo cual, la memoria implica la fabricación de representaciones mentales, las que se denominan huellas de memoria. Se presupone que dichas huellas implican cambios estructurales y funcionales en el cerebro.

En definitiva, el proceso de aprendizaje y memoria conlleva una modificación asociada a la experiencia, que puede perdurar más o menos en el tiempo. En la actualidad, sabemos que ambos procesos implican una gran diversidad de estructuras cerebrales que son capaces de funcionar independientemente o en paralelo de forma cooperativa, sinérgica o competitiva.

Aprendizaje basado en la actividad asociativa de las neuronas: aprendizaje hebbiano

Tal como se ha señalado, la neurociencia cognitiva moderna debe mucho de su bagaje al psicólogo de origen canadiense, Donald O. Hebb. Hebb demostró que la coincidencia entre la actividad presináptica y postsináptica de las neuronas fortalece las interconexiones entre ellas, lo cual se cono ce como el principio de Hebb. Bajo este principio se entiende que «la relación ente la neurona presináptica y la postsináptica se puede ver alterada si la neurona presináptica forma parte en rrepetidas ocasiones de la excitación de la neurona postsináptica» (fig. 2).

Cuando el axón de la célula 1 está espacialmente cerca del axón de la célula 2 y, por lo tanto,  puede contribuir a excitarla de forma repetida, la eficacia de la célula 1 para excitar  o activar a la célula 2 aumenta sensiblemente. De tales concepciones se derivó la idea de que dos células que se hallan activas de forma simultánea tienden a asociarse, de forma que la activación de una de ellas facilita la activación de la otra. En consecuencia, si dos neuronas que activan una región determinada lo hacen al mismo tiempo, podrán establecer conexiones con neuronas intermedias comunes, por lo cual, su actividad irá indefectiblemente asociada. Es importante destacar que dicho patrón de comunicación neural simultánea es clave en los mecanismos fisiológicos asociados al aprendizaje y la memoria, como la potenciación a largo plazo  y resulta esencial para explicar formas de aprendizaje basadas en condicionamiento y aspectos del aprendizaje emocional. Este mecanismo asociativo de la actividad neural como condición básica para la formación de memorias y aprendizajes conocido como principio de Hebb ha quedado resumido en la célebre expresión neurons that fire together, wire together  («las neuronas que disparan juntas, se conectan entre sí»). En este sentido, un modelo general seguido por diversos autores se basa en la hipótesis de la huella dual, la cual trata de explicar el proceso de formación de memorias en dos pasos: en primer lugar, se daría un proceso breve mediante el cual la experiencia genera un patrón de activación que reverbera en los circuitos neurales que se han activado. Esta actividad reverberante mantiene la información en la memoria durante un lapso de tiempo breve. Si la reverberación alcanza un umbral determinado, se podría formar una huella de memoria a largo plazo.

Puesto que las experiencias humanas no suelen codificarse en sinapsis individuales, Hebb acuñó el término que conocemos como asambleas (o ensamblajes) neuronales (cell assemblies), que son grandes grupos de neuronas que trabajan al mismo tiempo, dado que se han activado de forma simultánea y mantienen conexiones recurrentes. Las asambleas neuronales permiten llegar a representaciones completas (recuerdos) a través de la activación de unos pocos elementos de la red neuronal. La red completa constituiría la sede del depósito de memorias distribuidas por un conjunto de neuronas y sus conexiones. Estímulos específicos activarían elementos concretos de la red, y las conexiones recurrentes entre los elementos de la red permitirían su activación y el acceso a la representación completa. Dicha actividad en red implica que células distantes del cerebro puedan trabajar juntas.

Figura 2 Reforzamiento sináptico según Hebb. En condiciones de estimulación normal, una neurona presináptica (A) genera un potencial excitatorio postsináptico (PEP) moderado sobre una neurona postsináptica (B) que resulta insuficiente para provocar la excitación de la neurona postsináptica. Sin embargo, si ambas neuronas (A y B) se hallan activas al mismo tiempo (están generando potenciales de acción simultáneamente), la conexión entre ambas se ve reforzada. Por lo general, una neurona adicional (C) puede participar concomitantemente con la neurona A en la despolarización de la neurona B, favoreciendo la excitación de ésta y el proceso de fortalecimiento sináptico. Una sinapsis fortalecida entre la neurona A y la neurona B implica que la neurona B responde de forma aumentada con un incremento en su despolarización (PEP) a la estimulación realizada por la neurona A, la cual pasa a ser capaz de provocar por sí misma la excitación de la neurona B; es decir, ante la estimulación realizada por la neurona A, la neurona B responde produciendo un potencial de acción (PA).

APRENDIZAJE Y MEMORIA IMPLÍCITOS

El aprendizaje implícito engloba aquellas formas de aprendizaje que son independientes de la conciencia y de la integridad del lóbulo temporal medial (por ello, también suele denominarse aprendizaje no consciente y aprendizaje no hipocampo dependiente). Diariamente las personas realizan una serie de aprendizajes que son probablemente implícitos. Con frecuencia, llevan a cabo tareas que pueden enseñarse  y aprenderse de forma fácil con el modelado o la repetición. Por ejemplo, si en un contexto experimental se proporciona a los individuos de investigación un conjunto de estímulos generados teniendo presente una serie de reglas simples, pero sin que éstas sean comunicadas a los participantes, inconscientemente los individuos experimentales inferirán sus regularidades. Los niños aprenden el lenguaje sin etiquetar las palabras que escuchan como nombres, adjetivos o verbos. Ellos prestan atención a los sonidos del habla, aprendiendo de forma implícita las regularidades subyacentes. En muy pocas ocasiones se tiene conciencia de los patrones abstractos del mundo circundante (las progresiones armónicas de una sinfonía, las regularidades de la gramática, las pinceladas en una obra de arte, etc).

El modelado es un proceso de aprendizaje por observación en el que la conducta de un individuo o un grupo de individuos actúa como estímulo para generar conductas semejantes en otros individuos que observan la actuación del modelo (o demostrador). Una gran parte del aprendizaje en los seres humanos consiste en un aprendizaje observacional por modelado.

El aprendizaje implícito es difícil de expresar verbalmente (por ello, también se denomina no declarativo), pero puede mostrarse conductualmente a través de pautas de acción. Su adquisición suele ser gradual y se aprende y perfecciona a través del modelado y la práctica. El aprendizaje implícito no depende de la voluntad del individuo, aunque en algunas de las fases del aprendizaje sea necesaria la intervención de procesos conscientes. La memoria implícita es más rígida y difícilmente modificable que la memoria explícita, y tiene un carácter más duradero que ésta, siendo más resistente a las lateraciones que cursan con déficit de memoria y al envejecimiento normal.

Se puede agrupar el aprendizaje implícito en aprendizaje no asociativo (habituación y sensibilización), priming (o facilitación), aprendizaje asociativo (condicionamiento clásico y condicionamiento instrumental) y aprendizaje y memoria procedimentales. El aprendizaje y la memoria implícitos residen en circuitos neuronales diferentes a los que subyacen a la memoria explícita y que son más antiguos desde un punto de vista filogenético, por lo que el daño en las estructuras relevantes para la memoria declarativa (hipocampo, corteza hipocampal, etc.) puede dejar intacta la capacidad de aprender de modo implícito.

Aprendizaje no asociativo: habituación y sensibilización.

El aprendizaje no asociativo engloba las formas más sencillas de aprendizaje: la habituación y la sensibilización. Estas formas de aprendizaje se producen por la mera exposición a estímulos, sin que opere ningún proceso asociativo entre los propios estímulos o entre las acciones y sus consecuencias.

La habituación y la sensibilización modifican la intensidad de la respuesta ante determinados estímulos, aunque en sentido opuesto.

La habituación consiste en la reducción de la magnitud de la respuesta conductual ante un estímulo, o conjunto de estímulos, generalmente inocuos, que se repiten con frecuencia en un breve periodo de tiempo.

Por ejemplo, imagine que se encuentra en clase y salta la alarma de un coche en la calle. En los primeros momentos de este hecho llamará su atención, pero si se mantiene en el tiempo, y el volumen permite seguir las explicaciones del profesor, dejará de prestar atención al sonido de  la alarma y se centrará en atender al docente. La habituación es el aprendizaje que hace que la persona deje de sobrecogerse cuando oye ruidos intensos con los que ya está familiarizada.

La sensibilización es el proceso que provoca que la respuesta a un estímulo, normalmente intenso, nocivo o que provoca miedo sea más intensa de lo normal, por haberse presentado anteriormente un estímulo que ha causado un sobresalto inicial.

Por ejemplo, una va andando por un callejón oscuro; de repente oye un ruido extraño y se sobresalta porque piensa que puede haber alguien escondido que pretende robarle o hacerle daño;  al final descubre que era un gato, pero al salir del callejón una persona le toca el hombro y le pregunta por la hora. En este caso, el sobresalto estará muy por encima de lo normal, ya que el miedo que la persona pasó en el callejón ante el ruido provocado por el  gato la ha sensibilizado.

Aunque en ambos casos se trata de aprendizajes no asociativos, existen grandes diferencias entre los dos procesos. La habituación es específica tanto de los estímulos que la originaron como de la respuesta conductual que se vio reducida. Por el contrario, la sensibilización tiene un carácter inespecífico, es generalizable a una gran variedad de estímulos y respuestas. Además, la habituación se produce tras la exposición repetida  al estímulo, mientras que la sensibilización ocurre tras la aparición única de un estímulo con gran impacto emocional. Por último, ambos procesos difieren en su duración, ya que la habituación puede prolongarse en el tiempo y la sensibilización, normalmente, se limita a un corto periodo temporal.

 

 

Mecanismos fisiológicos de la habituación y la sensibilización

Gran parte del conocimiento sobre los mecanismos implicados en la formación de aprendizajes simples como la habituación y sensibilización o el condicionamiento clásico derivan de experimentos realizados sobre el caracol marino Aplysia californica. La elección por parte de los investigadores de este modelo invertebrado radica en la simplicidad de su sistema nervioso. Con apenas 20,000 neuronas centrales y de gran tamaño, facilita la tarea de estudiar células individuales y seguir sus modificaciones durante el curso de la adquisición de nuevos aprendizajes y la consolidación de la memoria.

El sistema más estudiado en este invertebrado marino es el reflejo de retirada de la branquia (fig. ). Este sistema puede verse modificado por diferentes formas de aprendizaje implícito no asociativo (como la sensibilización) o asociativo (como el condicionamiento clásico). Muchas de las características conductuales de estos aprendizajes en Aplysia aparecen igualmente en mamíferos, lo cual hace pensar en la existencia de mecanismos moleculares y sinápticos compartidos. Dicho paralelismo valida a su vez la utilización de este modelo invertebrado para esclarecer los mecanismos implicados en el aprendizaje y la memoria de mamíferos superiores.

Figura 3. A) Anatomía básica de Aplysia californica. B) Esquema de la vía neural implicada en la habituación del reflejo de retirada de la branquia de Aplysia. C) Esquema de la vía neural implicada en la sensibilización del reflejo de retirada de la branquia de Aplysia.

Como representa la figura 3, en la Aplysia el órgano respiratorio (branquial) se halla conectado en el sifón (tubo carnoso derivado del manto empleado para expulsar el exceso  de agua marina) por un circuito relativamente sencillo que implica neuronas sensoriales que intervienen en el proceso de la estimulación del sifón y conectan con interneuronas que hacen de estación de paso para conducir la información sensitiva hasta las motoneuronas que controlan el movimiento de la branquia. Una breve estimulación táctil del sifón provoca la retracción refleja de la branquia. Si se presenta de forma repentina el mismo estímulo,  la respuesta de retirada de la branquia disminuye, produciéndose una clara habituación. Por otro lado, el reflejo de retirada de la branquia puede volverse más intenso por un proceso de sensibilización. Toda vez que se experimenta que un estímulo es nocivo, se produce un aumento de las respuestas reflejas defensivas, que se pueden generalizar a otros estímulos inocuos o igualmente nocivos. Así, por ejemplo, para observar un incremento en la respuesta de contracción de la branquia basta con aplicar una descarga eléctrica en la cola de la Aplysia, emparejada con una estimulación no nociva y moderada del sifón. Este aumento en la respuesta de contracción, inicialmente inducido por la estimulación nociva, se observará igualmente tras estimulaciones posteriores no nocivas del sifón (Fig. 3C). Tanto el aprendizaje por habituación como por sensibilización se pueden prolongar en el tiempo durante varios minutos (aprendizaje a corto plazo) e incluso hasta varios días y semanas (aprendizaje a largo plazo).

La habituación y la sensibilización son altamente adaptativas, puesto que ayudan a organizar y dirigir la conducta de un modo eficaz. Permiten reducir las reacciones ante aquellos estímulos que son irrelevantes, a la vez que posibilitan aumentar la responsividad ante estímulos potencialmente peligrosos. Ambos mecanismos han sido estudiados desde la perspectiva de la ingesta de drogas o sustancias psicoactivas. La ingesta de sustancias puede conducir tanto a una habituación o tolerancia (reducción de la respuesta del organismo a la acción de una determinada sustancia, por lo que se precisan consumos progresivamente mayores para alcanzar los efectos reforzantes), como a una sensibilización. Con la sensibilización aumentan las propiedades reforzantes, motivacionales e incentivas de la droga y, por lo tanto, el «valor» de su consumo. La tolerancia y la sensibilización se han asociado al consumo de sustancias estimulantes como la cocaína o las anfetaminas, aunque también pueden producirlas los opiáceos  como la heroína e, incluso, el alcohol. Ambos mecanismos dependen del patrón de consumo de la sustancia y por lo general se producen  tras un consumo repetido  e intermitente,  que es el tipo de patrón de consumo habitual en los seres humanos. La tolerancia a alguno de los efectos de la droga puede coexistir con la sensibilización a otros de sus efectos, en función de los circuitos neuronales implicados en cada uno de ellos. Dicha coexistencia puede incluso exacerbar los efectos de las sustancias adictivas.

 

Los mecanismos fisiológicos asociados a la habituación y a la sensibilización en la Aplysia fueron estudiados por el Premio Nobel Eric R Kandel y sus colaboradores. Por una parte, la habituación se asocia con una depresión de la actividad persináptica, e implica una reducción en la liberación de neurotransmisores. Una breve estimulación de las neuronas sensitivas del sifón en la Aplysia produce potenciales postsinápticos excitatorios en las interneuronas y motoneuronas que controlan la actividad muscular de la branquia, ocasionando su contracción. Con la estimulación repetida del sifón, se reduce la entrada de Ca²⁺  en los terminales presinápticos de las neuronas sensoriales. Dado que el Ca²⁺   actúa como señal para desencadenar el proceso de exocitosis, la disminución de la concentración intracelular de Ca²⁺  produce un decremento en la liberación de neurotransmisor, hecho que explicaría la reducción en la respuesta de retirada de la branquia (fig. 4 A).

Figura 4. A) Habituación y Aplysia. Modificaciones sinápticas asociadas a la habituación de la respuesta refleja defensiva de retirada de la branquia en Aplysia. La estimulación repetitiva se asocia con una disminución del influjo de Ca2+ hacia el interior de la neurona sensorial, que determina una reducción en la liberación presináptica de neurotransmisor y en la respuesta postsináptica (potencial postsináptico excitatorio, PEP) de la neurona motora postsináptica. B) Sensibilización y Aplysia. Modificaciones sinápticas asociadas a la sensibilización a corto y largo plazo de la respuesta defensiva de retirada de la branquia en Aplysia. La estimulación de la neurona sensorial por una interneurona serotoninérgica produce cambios en la actividad de proteínas-cinasas que modifican la actividad de canales de K+, aumentando la despolarización de la neurona presináptica y la liberación de neurotransmisor sobre la neurona motora. A largo plazo, la actividad persistente de proteínas-cinasas tiene efectos sobre la expresión de genes asociados con crecimiento sináptico. AMPc: adenosinmonofosfato cíclico; ATP: adenosintrifosfato; C/EBP: gen de respuesta inmediata; CREB: proteína de unión al elemento de respuesta de AMPc; FA: factor activador; MAPK: proteína-cinasa activada por mitógeno; PA: potencial de acción; PKA: proteína-cinasa A.

Eric Richard Kandel (1929) obtuvo el Premio Nobel de Fisiología y Medicina en el año 2000, junto a Arvid Carlsson y Paul Greenard, por sus descubrimientos relacionados con los mecanismos de señalización en el sistema nervioso.

Por otra parte, la sensibilización se asocia con un aumento de la transmisión sináptica por un mecanismo de facilitación heterosináptica.

La facilitación heterosináptica implica, por un lado, un aumento de la fuerza sináptica o fortalecimiento sináptico (facilitación) y, por otro lado, que el aumento en la respuesta a la excitación de una vía depende de la estimulación de una vía diferente (heterosináptica). La estimulación aversiva  de la cola de la Aplysia activa un grupo de neuronas sensoriales que conectan con interneuronas serotoninérgicas facilitadoras de la actividad de las neuronas sensoriales del sifón, las cuales se hallan conectadas con las motoneuronas que regulan la contracción de la branquia. El incremento de la liberación de la serotonina en las sinapsis axoaxónicas produce un aumento en la concentración del segundo mensajero adenosinmonofosfato cíclico (AMPc) en las neuronas sensoriales del sifón.

Segundos mensajeros. Se denomina segundo mensajero a toda molécula producida por acción enzimática en el interior de la célula y que transmite una señal, iniciada por la activación de receptores en la superficie de la célula, dirigida a modificar la actividad de la célula, produciendo cambios en canales iónicos localizados en la membrana celular y/o desencadenando diversas cascadas de reacciones químicas intracelulares. El AMPc es un nucleótido cíclico que actúa como segundo mensajero tras ser producido por la activación de la enzima adenilatociclasa. Esta enzima es activada por proteínas G acopladas a receptores de membrana, estimulando la conversión de la molécula energética adenosintrifosfato (ATP) en AMPc. El AMPc realiza su acción como segundo mensajero interactuando con otras proteínas como la proteína-cinasa dependiente de AMPc o proteína-cinasa A (PKA).

Entre los diversos efectos de la actividad fosforilante del AMPc, se encuentra el cierre de canales de K⁺ que favorece la retención de iones K⁺ en el terminal sináptico, aumentando la duración del potencial de acción. Finalmente, con el aumento del potencial de acción, se prolonga la apertura de los canales de Ca²⁺, provocando un incremento en la concentración de Ca²⁺   intracelular, lo que facilita la liberación del neurotransmisor (fig. 4 B).

Tipos de sinápsis.

Las sinapsis pueden clasificarse en función de su origen presináptico y de la diana postsináptica sobre la que se realiza el contacto. Aquellas cuyo origen presináptico sea un terminal axónico se denominarán axoaxónicas, axodendríticas, axoespinosas o axosomáticas, según que la sinapsis se realice sobre otro axón, un tallo dendrítico, una espina dendrítica o una porción de soma. Así mismo,  en aquellos casos en los que una porción de soma hace de elemento presináptico generalmente se observan sinapsis somatoaxónicas o somatodendríticas. Finalmente, si el elemento presináptico es un tallo dendrítico, las sinapsis comúnmente  observadas serán  dendroaxónicas o dendrodendríticas.

Por otro lado, los investigadores Craig Bailey y Mary Chen, demostraron que tanto la habituación como la sensibilización se hallan asociadas con cambios en la densidad sináptica. La habituación a largo plazo se relaciona con disminución del número de contactos sinápticos entre las células sensoriales y las motoneuronas,  hecho que demuestra que la depresión o la ausencia de la función sináptica pueden determinar una pérdida selectiva de sinapsis. Por el contrario, la sensibilización a largo plazo se relaciona con un incremento en el número de sinapsis. Ello sugiere que aumentos en la respuesta a la estimulación sináptica pueden estar determinados por la existencia de una mayor densidad de contactos sinápticos.

Aprendizaje y memoria perceptiva: priming

El priming es un tipo de aprendizaje implícito que facilita el procesamiento de un material específico al cual el individuo se ha expuesto anteriormente. Es decir, mejora el rendimiento en una tarea, ya sea en precisión, en velocidad, o en ambos,  cuando se ha tenido una experiencia previa con estímulos relacionados de alguna manera con los presentados en la tarea que se debe desempeñar. Por lo tanto, el priming facilita la detección o la identificación de estímulos iguales o similares a los anteriormente presentados, debido únicamente a dicha presentación previa.

Este tipo de aprendizaje se forma y se evoca automáticamente, sin que sea necesaria la intervención de procesos conscientes. La percepción del entorno y de los estímulos que lo componen hace que se genere una huella mnésica de dicho entorno; posteriormente esta huella es activada por estímulos iguales o similares a los procesados, lo que hace que la información previa sea recuperada, facilitando el procesamiento tanto de información nueva como de  la familiar. El priming ayuda a construir de manera inconsciente réplicas en el cerebro de los estímulos que se procesan, ya sea a nivel físico (priming perceptivo) o de significado (priming semántico).

El priming perceptivo refleja el procesamiento previo de los aspectos perceptivos del estímulo, y es fácilmente observable en pruebas de memoria indirecta en las que el procesamiento de la información está guiado por las propiedades físicas del entorno y no por su significado. Este tipo de pruebas suele consistir en la presentación de una serie de estímulos de determinada modalidad o categoría (palabras, dibujos de objetos, fotografías de caras, etc.) para posteriormente volver a presentar dichos estímulos de forma muy breve o fragmentos de dichos estímulos y comprobar la eficacia de los individuos en la detección de los ítems en esta segunda exposición. Un claro ejemplo es la tarea de Gollins (Gollins parcial picture task),  en la cual los individuos deben identificar objetos cotidianos que aparecen representados en figuras progresivamente menos degradadas (fig 5). La primera figura que se muestra es la más incompleta; si la persona no es capaz de identificar el objeto, se presenta la siguiente, y así sucesivamente, hasta que logra identificarlo.  Tras una tarea distractora, se vuelve a repetir la tarea. Esta vez, El individuo es capaz de identificar las figuras cuando son presentadas mucho más incompletas que en la primera serie. Además, esta mejora se aprecia incluso en pacientes amnésicos, quienes no recuerdan explícitamente haber realizado la primera fase de la prueba.

Otro procedimiento paradigmático en el estudio del priming perceptivo son las pruebas en las que se deben completar palabras (Word-stem completion test). Los individuos deben leer una lista de palabras; posteriormente se les presenta un listado con únicamente las tres primeras letras de una palabra, la cual deben completar. Estas tres letras pueden formar varias palabras diferentes, pero los individuos presentan una tendencia a completarlas con una palabra de la lista leída previamente. Por ejemplo, las letras C-A-S pueden dar lugar a las palabras casa, casado, o casilla, pero si la palabra cascabel se encontraba en el listado inicial, será más probable que las letras C-A-s sean completadas hasta formar la palabra cascabel.

Por otra parte, el priming semántico se pone de manifiesto en tareas de memoria, también indirectas, en las cuales es necesario llevar a cabo un procesamiento conceptual de los estímulos, es decir, teniendo en cuenta la organización semántica de éstos  y sin que tengan una especial relevancia sus características físicas. Por ejemplo, si una persona lee una lista de palabras en las que se incluyen la palabra león, ésta provocará el efecto de priming semántico sobre el procesamiento posterior de la palabra tigre, al pertenecer ambas a la misma categoría semántica.

Ambos tipos de priming permiten formar memorias tras única exposición al estímulo la cual, además, puede generalizarse a otros estímulos similares.  Este aprendizaje tiene un carácter automático y es muy efectivo y duradero, haciendo más rápida y precisa la percepción y la comprensión de determinados estímulos. Aunque el priming es más eficaz cuando los estímulos presentados en ambas ocasiones son de la misma modalidad sensorial, también se produce priming cuando los estímulos pertenecen a modalidades diferentes.

El aprendizaje por priming genera cambios en la actividad de la neocorteza, siendo independiente del lóbulo temporal medial.

La intervención de diferentes áreas corticales en el priming depende del tipo de estímulos con los cuales se esté generando, como lo han puesto de manifiesto diferentes investigaciones llevadas a cabo con diferentes tipos de priming y con distinto material estimular. Estudios realizados con técnicas de neuroimagen han demostrado que el priming produce bien un aumento (ante estímulos nuevos), bien una disminución (ante estímulos familiares) de la actividad neural de la región implicada en el procesamiento de los estímulos presentados. Esta disminución de la actividad cerebral ante estímulos familiares puede deberse al hecho de que la nueva entrada de información enriquece la representación creada en la neocorteza la primera vez que se procesó la información, lo que haría que se active sólo un grupo selectivo de neuronas más reducido, pero más eficaz funcionalmente. Por el contrario, cuando no existe una representación previa de la información entrante en la neocorteza, la actividad neural en la región implicada en el procesamiento es más alta, ya que no se produce una activación selectiva eficaz.

La activación cerebral en el priming semántico involucra regiones diferentes a las del priming perceptivo.

Figura 5. Tarea de Gollins.

Por ejemplo, en una tarea de identificación de palabras a partir de la presentación de un fragmento de éstas (tarea típicamente empleada para la evaluación del priming semántico), se ha observado que son las regiones cerebrales posteriores las que se encuentran más implicadas. Más concretamente, se produce una activación occipitotemporal cuando los estímulos son presentados visualmente e inferotemporal si la presentación es auditiva.

En una tarea de clasificación semántica en la que se deben clasificar los estímulos en función de su relación semántica con otros,  se ha comprobado que se produce una activación de la corteza temporal anterior izquierda. En tareas de carácter más conceptual (que reflejan lo que algunos autores denominan priming conceptual), en las que se deben juzgar aspectos conceptuales del estímulo, como decidir si un apalabra es abstracta o no, es la corteza prefrontal inferior izquierda la que tiene una mayor implicación. En esta región, al igual que en las áreas implicadas en el priming perceptivo, se observa el mismo patrón de activación-desactivación descrito anteriormente.

Aprendizaje asociativo: condicionamiento clásico y condicionamiento instrumental

Una forma más completa de aprendizaje es aquella que requiere el establecimiento de una asociación entre dos estímulos o entre la respuesta emitida ante un estímulo y las consecuencias de dicha respuesta.  El primer caso es el denominado condicionamiento clásico, y el segundo es conocido como condicionamiento instrumental u operante.

En el condicionamiento clásico se produce la asociación entre un estímulo inicialmente neutro (EN) y un estímulo incondicionado (EI), el cual es capaz por sí solo de desencadenar una respuesta determinada (respuesta incondicionada, RI). La presentación  conjunta y repetida  de ambos tipos de estímulos provoca la asociación entre el EN y el EI.

Inicialmente, tan solo el EI provoca la RI, pero  tras el condicionamiento clásico, el EN llega a provocar la RI, por lo que el EN se convierte en estímulo condicionado (EC), y la RI se transforma en respuesta condicionada (RC). Ivan Pavlov, fisiólogo ruso y Premio Nobel, es la figura más importante en el estudio del condicionamiento clásico. En sus experimentos con perros demostró que estos eran capaces de asociar el sonido de un metrónomo (inicialmente un EN) con la presentación de comida (EI), tras la presentación conjunta (ya fuera simultanea o secuencialmente) de ambos en numerosas ocasiones. La salivación del perro ante la mera presencia de la comida (EI) sería la RI. Tras el condicionamiento, al oír el metrónomo (inicialmente EN, ahora EC), sin necesidad de que la comida estuviera presente, el perro salivaba (producía la RC). Por lo tanto, en este caso la comida es el estímulo incondicionado (EI), puesto que la salivación se produce ante su mera presencia, siendo la salivación la respuesta incondicionada (RI). El sonido del metrónomo es el EC, inicialmente neutro, pero que por asociación con la comida o EI, acaba provocando la misma respuesta condicionada (RC).

El condicionamiento palpebral es uno de los diseños experimentales más empleados para estudiar las bases neurales del condicionamiento. En este caso, el EI consiste en una ráfaga de aire dirigida al ojo, lo que hace que se produzca la respuesta de parpadeo (RI) del individuo. El EI puede presentarse bien después de la aparición del EC (un sonido) pero terminando ambos al mismo tiempo (condicionamiento de retraso/demora) (delay conditioning), o tras la finalización del EC (condicionamiento marcado/de huella) (trace conditioning) (fig. 6). La distinción entre estos dos tipos de procedimientos no es irrelevante, ya que son diferentes áreas cerebrales las que subyacen a ambos procesos.

EL EXPERIMENTO DE PAVLOV

Tanto mediante estudios experimentales lesionales como con técnicas de neuroimagen se ha opuesto de manifiesto que es el cerebelo la estructura principal en el condicionamiento de demora (fig. 7), mientras que en el condicionamiento de huella, además de la implicación del cerebelo, es fundamental la participación de la formación hipocampal, la cual sustenta la relación temporal entre el EC y e EI.

Como se comentó con anterioridad, en la formación hipocampal se pueden distinguir tres zonas claramente diferenciadas [la circunvolución dentada, el hipocampo propiamente dicho y el subículo]. El hipocampo propiamente dicho y sus diferentes regiones se abrevian con las siglas CA, que provienen del término asta de Ammon [cornu ammonis].

Figura 6. Representación de los diseños experimentales de condicionamiento clásico de demora y de huella. EC: estímulo condicionado; EI: estímulo incondicionado.

Figura 7. El cerebelo, estructura cerebral en la cual subyace el condicionamiento clásico.

El condicionamiento instrumental u operante, cuyo máximo representante fue el conductista norteamericano Burrhus Frederic Skinner, es un tipo de aprendizaje en el que la consecuencia de una respuesta dada por el individuo determina la probabilidad de que dicha respuesta vuelva a producirse. En este caso, la asociación se produce entre una acción y sus consecuencias y no entre dos estímulos como en el caso del condicionamiento pavloviano. Skinner llevó a cabo sus investigaciones sobre el condicionamiento instrumental fundamentalmente con palomas (también con ratas) y estudió su capacidad de aprendizaje en la llamada caja de Skinner. (fig. 8).

La caja de Skinner dispone de una palanca que, al ser presionada, hace que parezca comida en el comedero situado junto a ella. El animal (inicialmente privado de comida y, por lo tanto, hambriento) aprende que, al pulsar la palanca tiene comida disponible, lo que hace que la taza de presión de la palanca sea mucho más elevada que si no existiera la recompensa de la comida. Así, la comida estaría actuando como un reforzador de la conducta de presionar la palanca. Una vez que el animal ha aprendido esta asociación entre la respuesta de presionar la palanca y la obtención de un reforzador, es posible modificar su conducta. Por ejemplo, si de forma sostenida no se vuelve  a presentar el reforzador, la tasa de presión de la palanca se verá reducida, llegando hasta la eliminación o extinción de a conducta.

Figura 8. Representación gráfica de una caja de Skinner.

En general, el condicionamiento instrumental permite aumentar la probabilidad de que aparezca una determinada respuesta cuando va seguida de un reforzador, o disminuirla si se elimina el reforzador o si va seguida de un castigo. Asimismo, diferentes estructuras cerebrales sustentan este tipo de condicionamiento, siendo el cuerpo estriado una de las más relevantes.

Diferentes investigaciones han demostrado que tanto la asociación entre la conducta y sus consecuencias como el establecimiento de la relación causal entre ambas dependen de la actividad del estriado dorsomedial (que incluye el núcleo caudado y el putamen; fig. 9). Además de estas estructuras, también están implicados en este tipo de aprendizaje los circuitos corticoestriatotalamocorticales, dentro de los cuales la corteza prefrontal desempeña un papel muy relevante. Esta implicación prefrontal es lógica, ya que es precisamente la corteza prefrontal la que orienta y dirige la conducta hacia los objetivos. En el caso del condicionamiento instrumental, la función de la corteza prefrontal facilita la automatización de las acciones en función de las consecuencias que ya se han vivido, de modo que al encontrarse la persona de nuevo ante la situación vivida o ante una situación similar no agote recursos razonando sobre cómo debería actuar, puesto que ya tiene una respuesta automatizada ante ella.

Más adelante se estudiará el condicionamiento del miedo, un tipo de aprendizaje cuya adquisición y expresión es altamente dependiente de la amígdala, y que ha permitido profundizar en el conocimiento de las bases neurales del aprendizaje por condicionamiento y del procesamiento de la información emocional.

Figura 9. Estructuras cerebrales que forman los ganglios basales; entre ellas, el núcleo caudado y el putamen forman el estriado, implicado en el condicionamiento instrumental y en el aprendizaje y la memoria procedimentales.

Aprendizaje y memoria procedimentales

El aprendizaje procedimental hace referencia a la adquisición de destrezas, repertorios conductuales o procedimientos con un alto componente motor. La memoria procedimental es la memoria de cómo se hacen las cosas y, gracias a ella, uno es capaz de aprender cómo se monta en bicicleta, cómo se conduce un coche, cómo se hace una cama o cómo se prepara un té.

Los procedimientos o repertorios conductuales son adquiridos fundamentalmente a través de la ejecución repetida acompañada de una adecuada retroalimentación, por los que su aprendizaje suele ser lento y gradual. Si la práctica va acompañada de instrucciones  o de la observación y  la imitación de un modelo, la adquisición de destrezas se potencia en  gran medida. Existen diferentes variables que influyen en el aprendizaje procedimental, como la cantidad de tiempo empleado en practicar los repertorios, el tipo de entrenamiento realizado, las instrucciones recibidas o la presencia de modelos, entre otras, las cuales modulan la velocidad y la precisión  del aprendizaje. En cualquier caso, las primeras veces que se realiza una acción, es decir, en los primeros ensayos de práctica, la mejora en la ejecución aumenta de manera exponencial para posteriormente enlentecerse a medida que va aumentando el número de ensayos. Es decir, se aprende mucho más rápido al comienzo de la práctica de un procedimiento, siendo más lento el perfeccionamiento de éste. Ésta es la denominada ley de la práctica.

Al iniciar el aprendizaje de un procedimiento nuevo existe un gran componente explícito, declarativo, pero éste va disminuyendo a medida que se va automatizando el proceso. Respecto a la participación de los circuitos cerebrales relevantes, el proceso de automatización progresiva va ligado a una disminución en la participación de áreas corticales, especialmente prefrontales, dando paso a un mayor control subcortical de los procedimientos. Por ejemplo, cuando se está aprendiendo a conducir, la corteza prefrontal evalúa constantemente la ejecución, con el fin de poder ir adaptándola y mejorándola en función de los errores detectados. Según se va consolidando el aprendizaje, esta área cerebral irá disminuyendo su activación, dejando que el cerebelo y los ganglios basales tomen un papel más activo, sin tanta supervisión cortical.

Para llevar a cabo cualquier acto motor es necesario que la corteza  prefrontal ejerza su función planificadora, seleccionando  la estrategia más adecuada para poner en marcha un movimiento determinado y decidir el momento de inicio de éste en función de la información que posee sobre la situación actual y las situaciones anteriormente vividas, decidiendo así cuál es la mejor estrategia que se ha de seguir. Por su parte, la corteza premotora elabora el plan motor, estableciendo la secuencia de movimientos que se deben seguir para realizar la conducta. Una vez desencadenado el acto motor, la corteza prefrontal va recibiendo retroalimentación acerca dela adecuación del desarrollo del programa motor. Esta función de monitorización prefrontal del desarrollo de la acción permite ir corrigiendo los posibles errores en la ejecución motora y conduce a la elaboración de conductas finas y bien articuladas conforme a las circunstancias contextuales.

Dentro de las áreas cerebrales  implicadas en el aprendizaje y la memoria procedimentales, las conexiones corticoestriatocorticales y corticocerebelocorticales desempeñan un papel determinante.

El cuerpo estriado es una estructura cerebral clave para el aprendizaje motor, puesto que recibe aferencias de la corteza frontal y parietal y envía eferencias a los núcleos del tálamo y a las áreas corticales implicadas en el movimiento. Además del estriado, el cerebelo es fundamental para el aprendizaje motor. Ambas estructuras son consideradas los centros moduladores del control motor; controlan y modulan la actividad motora que se inicia en la corteza, facilitando los movimientos voluntarios desde su planificación hasta su finalización, pasando por la ejecución y la coordinación.

Existe una gran evidencia empírica, tanto en animales como en seres humanos, de la implicación del estriado en la memoria  procedimental y, por lo tanto, en la formación de hábitos de comportamiento (rule-based memory). En seres humanos, los estudios con pacientes neurológicos con daño en el cuerpo estriado son los que han proporcionado más información acerca de las funciones de las diferentes áreas cerebrales asociadas con la formación de hábitos. En general, los pacientes que han sufrido lesiones que afectan al estriado muestran alteraciones en la memoria procedimental, permaneciendo inalterada la memoria declarativa, lo cual confirma que la memoria procedimental se apoya  en circuitos cerebrales diferentes  a los de la memoria explícita.

Algunas enfermedades neurodegenerativas que conllevan un deterioro de la función del cuerpo estriado han aportado datos valiosos en relación a la formación de hábitos. En este sentido, la enfermedad de Huntington afecta de modo especial a las neuronas del estriado, y las personas que la sufren muestran grandes dificultades a la hora de aprender conductas motoras asociadas con un estímulo, lo que pone de manifiesto la importancia de dicha estructura en el aprendizaje procedimental y en la adquisición de hábitos. Otras enfermedades neurodegenerativas que afectan el estriado también han proporcionado un volumen de evidencias esclarecedoras.

La enfermedad de Parkinson es un trastorno neurodegenerativo crónico causado por la destrucción de las neuronas pigmentadas de lasustancia negra. Dicha destrucción provoca la pérdida de células que sintetizan el neurotransmisor dopamina, crucial tanto para el control del movimiento como en los sistemas de aprendizaje procedimental y los sistemas de refuerzo.

Por su parte, el cerebelo desempeña un papel crítico en el aprendizaje y la ejecución de hábitos motores. Su función principal es la coordinación del movimiento y el aprendizaje motor. Estudios con animales han demostrado que tras el entrenamiento para desarrollar habilidades motoras complejas, se evidencian modificaciones cerebelosas de carácter morfológico, hallazgos que están en la misma línea que los resultados encontrados con técnicas de neuroimagen funcional que ponen de manifiesto modificaciones de la actividad del cerebelo durante el aprendizaje de destrezas motoras (p.ej. tareas de dibujo, aprendizaje de secuencias motoras, etc.) (recuadro A) Igual que en el caso de las lesiones en los ganglios basales, pacientes con lesiones cerebelosas muestran un acusado deterioro en el aprendizaje procedimental.

Estos dos sistemas moduladores del movimiento, que involucran a los ganglios basales y al cerebelo, subyacen tanto al aprendizaje como al recuerdo de las destrezas motoras, aunque  no tienen la misma implicación durante todo el proceso de adquisición y mejora de una nueva destreza. Cuando se aprende, las áreas cerebrales que se activan son el cerebelo, la corteza cingulada anterior y las áreas premotoras, pero su participación es menor según se va mejorando y automatizando la ejecución de la tarea. Por el contrario, la activación de los ganglios basales, del área motora suplementaria y de la corteza prefrontal ventrolateral permanece a lo largo de todo el proceso de aprendizaje, y estas zonas están involucradas en la adaptación motora.

Entre las tareas que se han diseñado para valoración de las habilidades procedimentales se encuentran las siguientes:

  • Tareas de dibujo en espejo: En esta tarea se valora la capacidad para aprender una habilidad motora específica, la cual requiere una gran coordinación óculo-manual. El objetivo es que el participante sea capaz de repasar el contorno de una estrella, pero las referencias visuales de las que dispone son el reflejo de dicha imagen en un espejo (fig. 10) Al principio se cometen muchos errores, pero progresivamente aprendemos el control visual de los movimientos manuales a través del espejo. Mediante la repetición, el número de errores en una ejecución normal, se va reduciendo progresivamente. Se ha comprobado como participantes con Alzheimer que no son capaces de recordar la tarea, ni tan siquiera las instrucciones para realizarla mejoran su ejecución y mantienen dicha mejora a largo plazo

Figura 10 Tarea de dibujo en espejo

  • Tareas de escritura en espejo: Similar a la tarea anterior, el objetivo de la actividad consiste en la escritura de palabras, siendo el único feedback recibido acerca de la ejecución el reflejo en un espejo de las letras que se van escribiendo, las cuales aparecen rotadas. Al igual que  en la tarea anterior, las habilidades de ejecución van mejorando progresivamente.

  • Tarea de persecución rotatoria: En este caso, la tarea se compone de un plato giradiscos, con un punto de metal en él, y una varilla metálica. El objetivo consiste en intentar situar la varilla de metal en el punto durante la mayor cantidad de tiempo posible. Teniendo en cuenta que la pieza giratoria realiza un movimiento circular que es necesario seguir. (fig. 11)

Figura 11 Tarea de persecución rotatoria

APRENDIZAJE Y MEMORIA EXPLÍCITOS

El aprendizaje y memoria explícitos hacen referencia al conocimiento general y personal que cada persona posee. Este conocimiento está formado por contenidos adquiridos de manera consciente que pueden ser fácilmente expresados y evaluados en seres humanos mediante el lenguaje, por lo que a esta memoria también se la denomina memoria declarativa.

Se trata de memorias que el individuo se da cuenta que tiene y cuya existencia y contenido puede declarar. ¿Qué es un caballo?, ¿cuál es la capital de China?, ¿qué hice el domingo pasado? O ¿cómo fue el día de mi boda? Son ejemplos de conocimientos declarativos.

A su vez, la memoria explícita puede dividirse en dos categorías: la memoria semántica, que incluye información de carácter general desligada del contexto (como saber que un caballo es un mamífero perisodáctilo),  y la memoria episódica, que está sujeta a parámetros espaciotemporales (como el recuerdo de lo que hice el domingo pasado o el día de mi boda). Por lo tanto, el aprendizaje episódico se refiere a la capacidad de adquisición de información que tiene un origen específico temporal o que queda relacionada con circunstancias de la vida de una persona (memoria autobiográfica).

La información episódica depende del contexto en que se ha adquirido, del tiempo, el espacio o las relaciones con otras personas y con otras circunstancias. Las memorias formadas mediante esta tipo de aprendizaje son recordadas de manera consciente, de tal forma que parece que se es capaz de volver a experimentarlas. Se trata de un tipo de aprendizaje muy susceptible al olvido.

La memoria autobiográfica es el conjunto de representaciones mentales de sucesos generales o específicos y de vivencias personales.

Por su parte, el aprendizaje semántico se refiere a la  capacidad de adquisición de la información que implica hechos sobre el mundo, sobre nosotros mismos y sobre el conocimiento que compartimos con una comunidad. Este tipo de información es relativamente independiente del contexto temporal y espacial en el que ha sido adquirida. No se organiza en torno a un periodo temporal específico y resulta menos susceptible al olvido que la información episódica. Las memorias formadas mediante este tipo de aprendizaje proporcionan una sensación de conocimiento más que un recuerdo consciente de una información específica o de una vivencia.

 

Memoria relacional dependiente del hipocampo

La memoria explícita se deriva del aprendizaje de gran cantidad de información de muy diversa índole, la cual puede ser adquirida de manera muy rápida, incluso a partir  de una única experiencia, sobre todo si ésta tiene una alta carga emocional, o de forma gradual. La  representación de la información de la memoria explícita es abstracta y posee un alto grado de flexibilidad, por lo que puede expresarse en situaciones de maneras que guardan diferencias con las condiciones de aprendizaje. Fue Endel Tulving, en 1972, quien estableció por primera vez la distinción entre memoria episódica y memoria semántica (tabla 1), y a partir de este momento la evidencia experimental de la existencia de estos dos tipos de memoria explícita no ha hecho más que aumentar. El lóbulo temporal medial es la estructura cerebral que subyace al aprendizaje explícito, y este sistema también media en el aprendizaje espacial, es decir, el aprendizaje de las relaciones entre los diferentes estímulos que se encuentran en un contexto espacial determinado. Esto ha llevado a proponer un nuevo marco explicativo dentro del estudio de la memoria: la memoria relacional dependiente del hipocampo. Bajo esta nomenclatura se pueden incluir las memorias basadas en el establecimiento de relaciones entre acontecimientos temporalmente relacionados (memoria episódica), entre conceptos (memoria semántica) y entre elementos de un contexto espacial (memoria espacial).

El hipocampo es la estructura cerebral más directamente relacionada con el aprendizaje y la memoria explícita. Esta estructura, junto con la circunvolución dentada y el subículo, constituye la formación hipocampal y se localiza en el polo temporal medial. Desempeña un papel determinante en la adquisición de nueva información; interviene tanto en la codificación como en la consolidación de nuevos contenidos y posibilita la transferencia de dicho material de la memoria a corto plazo a la memoria a largo plazo. Por lo tanto, sin la intervención del hipocampo, el almacenamiento a largo plazo de la información es improbable. Cabe recordar que, como se ha señalado al inicio, el hipocampo no funciona de manera aislada, sino que forma parte del sistema neural del lóbulo temporal medial compuesto por las cortezas entorrinal, perirrinal y parahipocampal y el hipocampo (figs. 12 y 13).

Figura 12 Corte medial del cerebro

Figura 13 Representación de las formaciones hipocámpica y parahipocámpica

Por lo tanto, para comprender el funcionamiento del proceso de memoria es necesario poseer una visión global de la función de cada una de estas estructuras y las relaciones que existen entre ellas (fig. 14). El proceso de adquisición y consolidación de la memoria comienza con el registro y el procesamiento de los estímulos que llegan del exterior, en una o más de las áreas de asociación heteromodal de la corteza cerebral, las cuales codifican e integran información de todas las modalidades sensoriales. La información aquí sintetizada es enviada a las cortezas parahipocampal y perirrinal, a través de la ruta descendente corticohipocampal, llegando posteriormente a la corteza entorrinal, la puerta de entrada al hipocampo más importante. Desde aquí se proyecta, a través de la vía perforante, a la circunvolución dentada, para llegar finalmente al hipocampo. Además, el hipocampo también recibe información procedente de la amígdala, la cual posee un papel modulador sobre el aprendizaje, potenciando los aprendizajes declarativos de los estímulos y las situaciones con carga emocional. El papel de la amígdala se estudiará con mayor profundidad más adelante.

Una vez que el proceso de codificación llevado a cabo por el hipocampo ha finalizado, la información es enviada de nuevo a la corteza cerebral. Son el campo CA1 del hipocampo y el subículo las principales estructuras encargadas de generar dichas eferencias. Por un  lado, envían la información a la corteza a través de la corteza entorrinal, desde donde se dirige, en un viaje de vuelta, a la corteza parahipocampal y a la corteza perirrinal, y finaliza en las áreas de asociación polimodal de la corteza cerebral en las que se originó el proceso. Además, desde la formación hipocampal también se envía información, a través del fórnix, a los cuerpos mamilares del hipotálamo. Posteriormente, la información es remitida al tálamo posterior, desde donde viaja a las áreas de asociación de la corteza cerebral, para ser finalmente almacenada. Por lo tanto, es necesario hacer hincapié en la función que cumplen las estructuras temporales mediales, puesto que aunque resultan imprescindibles  para la consolidación y  el almacenamiento de la información a largo plazo, es en las regiones de la corteza de asociación, en las cuales la información se procesó por primera vez, donde se almacenará de forma definitiva (fig. 14).

Figura 14. Esquema general del proceso de memoria.

Todas las estructuras estudiadas hasta ahora son fundamentales para la formación de nuevos conocimientos, pero el papel de cada una de ellas difiere tanto a nivel funcional como en importancia. Gracias al estudio de casos de pacientes con dalo cerebral y a la investigación con técnicas de neuroimagen, ha sido posible profundizar en la función de cada una de las estructuras implicadas en el aprendizaje y la memoria. En cuanto  a la primera aproximación, se ha comprobado que las lesiones que se limitan a una única estructura provocan una menor alteración que cuando la lesión compromete a dos o más áreas, siempre según la gravedad de las lesiones y el área afectada. Así, por ejemplo, las lesiones limitadas al hipocampo,  aunque son suficientes para provocar graves alteraciones mnésicas, provocan alteraciones de menor gravedad que cuando el daño se extiende también a las estructuras parahipocampales.

Entre los estudios realizados con pacientes con daño cerebral, el caso más paradigmático es de un paciente conocido como H.M. el cual sufrió graves alteraciones de memoria tras una operación y que fue estudiado en profundidad desde el origen de sus déficits mnésicos, a finales de 1957, hasta su muerte en 2008. Henry Gustav Molaison es el nombre del famoso H. M., quien padeció una epilepsia resistente a fármacos a raíz de un accidente de bicicleta que tuvo a los 9 años. Debido a la epilepsia que padecía, sufría convulsiones parciales a las que posteriormente le siguieron convulsiones tónico-clónicas.

La epilepsia es una enfermedad crónica que se caracteriza por un trastorno neurológico que predispone al cerebro a generar convulsiones recurrentes, que suelen ocasionar secuelas neurobiológicas y cognitivas.  Las crisis epilépticas son fenómenos súbitos y de corta duración, que se caracterizan por una anormal, excesiva o sincrónica actividad neuronal. Las crisis epilépticas suelen ser transitorias y pueden cursar con una disminución del nivel de conciencia o sin ella, movimientos convulsivos y otras manifestaciones clínicas.

Con el fin de intentar poner freno a las agudas crisis que sufría, H. M. fue remitido a un neurocirujano del Hospital de Hartford llamado William Beecher Scoville. Tras la valoración, Scoville propuso la resección quirúrgica bilateral del lóbulo temporal medial, puesto que el paciente no respondía al tratamiento farmacológico. Esta resección implicó la pérdida de aproximadamente dos tercios de su hipocampo y la amígdala. La intervención quirúrgica tuvo su efecto positivo, al reducir sus crisis epilépticas; sin embargo, como consecuencia de la resección, la memoria de H. M. resultó devastada. La evaluación neuropsicológica realizada por la Dra. Brenda Milner reveló un cuadro profundo de amnesia anterógrada.

Sus memorias inmediatas, a corto plazo, parecían preservadas; sin embargo, su memoria a largo plazo estaba muy deteriorada, si bien mantenía recuerdos remotos previos a la intervención. H. M. era incapaz  de formar nuevos recuerdos, lo que le hacía vivir las experiencias de cada día como algo siempre novedoso. Sin embrago, a pesar de sus dificultades de aprendizaje, H. M. era capaz de adquirir nuevos hábitos y mejorar en tareas que implicaban destrezas manuales, perceptivas o cognitivas. Al margen de sus problemas de memoria, otras funciones cognitivas como su inteligencia, percepción, motivación o personalidad resultaron intactas. Hasta el día de su muerte el 2 de diciembre de 2008, H. M. vivió en una residencia en Windsor Locks y fue objeto de numerosas investigaciones. Incluso hoy en día, su cerebro, cortado en secciones histológicas y conservado en San Diego (California, EE.UU.), continúa siendo fruto de numerosos estudios.

Como resultado del estudio de este caso y de la  comparación con otros pacientes que presentaban lesiones similares, se pudieron establecer ciertos principios básicos de la organización de la memoria:

  • La memoria es una función cerebral sustentada por circuitos cerebrales diferentes a los implicados en procesos cognitivos como la percepción, la motivación o la personalidad.

  • La información puede ser mantenida en una memoria a corto plazo antes de convertirse en una memoria a largo plazo.

  • El lóbulo temporal medial no es el repositorio último de las memorias a largo plazo.

  • Finalmente, se llegaría asimismo a disociar una memoria para hechos y sucesos (memoria explícita) de una memoria para hábitos y destrezas (memoria implícita), independiente de la función del lóbulo temporal medial.

Amnesia anterógrada. La amnesia anterógrada implica la incapacidad de formar nuevos recuerdos a partir del momento en que se produce un traumatismo o una lesión cerebral. Los individuos amnésicos mantienen sus recuerdos pasados, formados con anterioridad a la lesión, pero son incapaces de aprender una nueva información de tipo explícito. Este tipo de amnesia deriva generalmente de lesiones que afectan al hipocampo y se distingue claramente de la amnesia retrógrada, en la cual la pérdida de memoria afecta específicamente a los recuerdos previos al momento del trauma. En la bibliografía científica, el caso más famoso descrito de un paciente con amnesia anterógrada es el de Henry Gustav Molaison (1926-2008) conocido como H. M. Este cuadro de alteración de la memoria ha trascendido además en la sociedad, popularizándose  a través de películas como Memento (2000) o 50 primeras citas (2004).

En un intento de esclarecer el sustrato neuroanatómico específico de  la memoria, se empezaron a realizar importantes esfuerzos en laboratorio para encontrar un modelo animal apropiado que pudiera explicar la amnesia en seres humanos. Tradicionalmente, se considera que el responsable de las  alteraciones mnésicas era el hipocampo, pero a partir de casos como el de H. M.  Se observó que las lesiones limitadas al hipocampo únicamente afectaban al almacenamiento de recuerdos nuevos a largo plazo. De ello se dedujo que el hipocampo tiene un papel fundamental en el almacenamiento inicial de la memoria a largo plazo, pero esta implicación es temporal y se produce al inicio de aprendizaje, ya que el almacenamiento de la información se transfiere posteriormente a otras regiones corticales. Así, los pacientes con una lesión hipocampal pueden, en general,  recordar o aprender sucesos recientes, aunque  son incapaces de formar nuevas memorias a largo plazo. Por lo tanto, parece que el problema es que no son capaces de transferir la información desde los sistemas de memoria a corto plazo a los sistemas mnésicos a largo plazo, afectando así a la consolidación de la memoria. Por este motivo, los recuerdos que han sido almacenados con anterioridad no se pierden cuando hay una lesión hipocampica, es decir,  no se produce amnesia retrógrada, lo que pone de manifiesto que el hipocampo no es un almacén permanente de información (fig. 4).

Este hecho también ha sido constatado empíricamente a través del trabajo con animales experimentales en el laboratorio. Stuart Zola-Morgan y Larry R. Squire (1990) estudiaron el papel temporal de la formación hipocampal en el almacenamiento de la memoria a través del estudio de la amnesia retrógrada en primates. Con estos estudios demostraron que el hipocampo se encarga de consolidar inicialmente la información adquirida durante un periodo de tiempo determinado, que puede ser de meses o años. Sin embargos, su implicación va disminuyendo a medida que la información se va transfiriendo a otras áreas corticales, en las que se lleva a cabo un almacenamiento mucho más duradero, que puede incluso durar toda la vida.

Además como se verá más adelante, el hipocampo es una estructura igualmente relevante en la formación de representaciones espaciales, lo que ha sido comprobado con experimentos con ratones y ratas, sometidos a tareas de  aprendizaje de lugar en pruebas de orientación espacial. Los animales con lesiones experimentales en el hipocampo presentan interferencias en la memorización del espacio y del contexto. Por su parte, estudios de neuroimagen  en seres humanos han mostrado que la memoria espacial, la memoria de caras y la memoria contextual implican en mayor medida al hipocampo del hemisferio derecho, mientras que la memoria verbal, de objetos y de personas estaría mediada por la actividad del hipocampo hace que las lesiones izquierdas produzcan más alteraciones de la memoria verbal, mientras que las lesiones derechas provocan mayores déficits en la memoria espacial.

Hoy en día parece existir un acuerdo entre la comunidad científica acerca de las estructuras necesarias para la formación de la memoria explícita a largo plazo, que abarcan la formación hipocampal y la circunvolución parahipocampal [formada por la corteza entorrinal, la corteza perirrinal y la corteza parahipocampal] (fig. 13 y 15).

Con respecto al papel que desempeña la corteza cerebral en el proceso de aprendizaje, es fundamental conocer que los recuerdos surgen de la actividad de redes neuronales ampliamente distribuidas por toda la corteza cerebral. Estas redes forman las denominadas huellas mnésicas, y se forman por la estimulación conjunta de diferentes neuronas a partir de un mismo acontecimiento (siguiendo el principio de Hebb. Aprendizaje basado en la  actividad asociativa de las neuronas: aprendizaje Hebbiano, antes),  de manera que quedan interconectadas a través de sinapsis formando una red. Así, una neurona o un grupo de ellas pueden formar parte de diferentes redes neuronales y, por lo tanto, pueden estar implicadas en diferentes recuerdos, lo que facilita la capacidad de cambiar de un recuerdo a otro se produzca de manera ágil,  ya sea consciente o inconsciente. 

Figura 15 Representación de las formaciones hipocampal y parahipocámpica a partir de una imagen de resonancia magnética.

Puesto que las áreas corticales de asociación constituyen los almacenes de la memoria explícita a largo plazo, una lesión en estas áreas puede producir una alteración  del conocimiento explícito adquirido antes  del daño. Por este motivo, los pacientes con daño en las áreas de asociación suelen presentar dificultades  a la hora de reconocer objetos cotidianos, lugares familiares o rostros de personas conocidas, entre otras alteraciones.

Es en el lóbulo temporal medial donde se llevan a cabo los procesos de transferencia de la información para su posterior almacenamiento a largo plazo, pero es en la corteza cerebral donde se produce el almacenamiento permanente. Esta transferencia de información se hace de manera relativamente lenta, lo que permite que los datos nuevos se asimilen con la información ya existente.

En este punto, es importante señalar las diversas funciones en las que se centran las diferentes regiones de la corteza cerebral y su relación con los procesos mnésicos. La corteza posterior o posrrolándica se halla principalmente implicada en el procesamiento perceptivo, y desempeña un papel determinante en el almacenamiento de los recuerdos que se adquieren por cualquiera de los sentidos. Por su parte, la corteza frontal o prerrolándica tiene, entre otras funciones, el procesamiento y la representación de las acciones motoras,  el razonamiento y la producción del lenguaje. La corteza temporal (excluyendo las regiones mediales estudiadas anteriormente) parece ser determinante en el mantenimiento de la memoria a largo plazo, puesto que las lesiones que la afectan se manifiestan con amnesia retrógrada. Asimismo, existe especialización hemisférica, estando el hemisferio derecho más relacionado con material no verbal y el izquierdo, con material de carácter verbal. Además su implicación en el almacenamiento del conocimiento semántico, la corteza parietal, sobre todo del hemisferio derecho, parece estar implicada en el recuerdo de la disposición espacial de objetos y personas.

Con respecto al lóbulo frontal, el área más estudiada y mejor conocida funcionalmente es la corteza prefrontal, la cual está especializada en el mantenimiento temporal de la información explícita a lo largo del proceso de establecimiento y consolidación de la memoria, así como en la discriminación y la organización temporal de los recuerdos. Los pacientes con afectación prefrontal no muestran un síndrome amnésico clásico, sino que presentan una dificultad o incapacidad para manejar  temporalmente los recuerdos de manera eficaz, para ordenarlos cronológicamente y para recordar cómo y cuándo adquirieron una determinada información (amnesia de la fuente). Otra de las implicaciones de estas lesiones es la dificultad que pueden tener estos pacientes a la hora de realizar tareas o actividades que impliquen una secuencia de respuestas en un orden determinado. Además, la corteza prefrontal resulta crucial para la memoria de trabajo, que será abordad más adelante.

Como conclusión general, y según sostiene el neurocientífico Howard Eichenbaum (2008). El sustrato neural del aprendizaje explícito se encuentra principalmente en el lóbulo temporal medial, mientras que la memoria explícita es almacenada en diferentes áreas de asociación cortical.

APRENDIZAJE Y MEMORIA EPÍSÓDICOS Y SEMÁNTICOS

Como se ha señalado anteriormente, la memoria episódica hace referencia a la capacidad para recordar conscientemente experiencias pasadas, ya que es un sistema en el cual se almacena información relacionada con acontecimientos marcados temporal y espacialmente. Responde a las preguntas de qué, cuándo, y dónde ocurrió un acontecimiento. Por lo tanto, este sistema almacena información sobre experiencias registrando el orden en el que suceden, por lo que la información aquí contenida posee una organización temporal. Es un tipo de memoria latamente dependiente del contexto y está muy influida por el estado emocional presente en el momento en el que sucedió el acontecimiento. Debido a esta exigencia de referencias espaciales y temporales, la información episódica es más vulnerable a la interferencia y al olvido que la información de carácter semántico. El aprendizaje episódico se produce con una única experiencia, y la información adquirida a través de diferentes episodios vividos puede ir descontextualizándose y generalizándose, dando lugar a los conocimientos semánticos, los cuales se irán enriqueciendo progresivamente con experiencias posteriores.

Una gran cantidad de trabajos de investigación ha tratado de dilucidar si la activación del hipocampo es mayor cuando una persona está aprendiendo o recordando información episódica o semántica. Diversos estudios han hallado que existe activación selectiva del hipocampo cuando la persona recuerda experiencias personales, pero no cuando se recuerdan sucesos públicos, con una menor implicación personal, en los cuales un conocimiento general es suficiente. Los casos de pacientes con amnesia también han puesto de manifiesto que un daño limitado al hipocampo puede hacer que la memoria episódica se vea alterada, mientras que la capacidad para adquirir conocimientos semánticos puede encontrarse más preservada.

Por su parte, la memoria semántica constituye un extenso almacén de conocimiento general sobre un gran número de ámbitos. Es la memoria que permite a una persona saber cuál es la capital de Austria, cómo se llaman sus sobrinos, quién era Cervantes, qué características tiene un perro o cuál es la neuroanatomía de la memoria. Se trata, por lo tanto, de una información que hace referencia al conocimiento compartidos con otros y proporciona una sensación de conocimiento (feeling of knowing) más que recuerdo. En general, podemos decir que esta información carece de referencias espaciotemporales específicas, por lo que es muy improbable que se recuerde el  momento y el lugar donde fue adquirida. Es de  fácil  acceso y está organizada conceptualmente más que por el orden temporal de su adquisición. Esta organización de carácter conceptual hace que los contenidos aquí almacenados se relacionen unos con otros en función de su significado, formando una inmensa red de conocimiento, con estructura jerárquica. Además, este sistema de memoria es capaz de generar nueva información a través de inferencias, es decir, crea nuevos conceptos, que no han sido aprendidos explícitamente, a partir de la información de la que dispone.

El aprendizaje y la integración de información semántica suele producirse de forma gradual, ya que a partir de experiencias concretas el individuo va generando conocimiento acerca de las constancias y regularidades sobre el mundo que le rodea.

El conocimiento semántico está representado en redes neuronales que implican a toda la corteza cerebral.

Es de nuevo a partir del estudio de casos de individuos con alteraciones en la memoria semántica y con las técnicas de neuroimagen como se han podido identificar las áreas cerebrales más implicadas en la memoria semántica. Gracias a estos estudios se han identificado diferentes áreas corticales con papeles diferentes en el procesamiento de información de categorías específicas. Por ejemplo, en estudios con pacientes afásicos se ha constatado que muchos presentan dificultades a la hora de nombrar colores, partes del cuerpo, comidas o diferentes utensilios. Estas observaciones llevaron a la hipótesis de que diferentes áreas corticales representan distintas categorías semánticas, una idea que fue sistemáticamente investigada por Elisabeth K. Warrington y Tim Shallice,  ya en 1984. Más recientemente, el grupo de Antonio Damasio (1996) estudió a pacientes afásicos e individuos sanos con técnicas de nueroimagen para profundizar  en esta idea. Estos autores encontraron  que los pacientes que tenían problemas  al a hora de nombrar personas mostraban alteraciones en el polo temporal izquierdo, mientras que en aquellos cuya dificultad residía en nombrar animales la lesión se encontraba en la corteza temporal anteroinferior izquierda. Además, aquellas personas con dificultad a la hora de nombrar herramientas presentaban daño en la corteza parietal y temporal posterior izquierda. Estos resultados fueron corroborados con estudios de neuroimagen con individuos sanos, los cuales mostraban activación en las mismas áreas cuando debían nombrar los ítems de las diferentes categorías semánticas.

Por su parte, el grupo de Nancy Kanwisher ha identificado un área en la corteza temporal ventral (la circunvolución fusiforme) que se activa con el procesamiento de caras, que es precisamente el área que tienen dañada los pacientes que padecen prosopagnosia.

  • La prosopagnosia se caracteriza por una incapacidad para el reconocimiento de rostros, tanto del propio como el de los demás, lo que causa que la persona que lo padece no sea capaz de reconocer a personas conocidas o familiares.

En otro estudio dedicado a conocer las áreas específicas de la corteza implicadas en determinada información semánticas, se encontró que es la corteza occipital lateral derecha el área encargada del procesamiento de la información de las partes del cuerpo. Esta área se mostraba más activada cunado los individuos veían o dibujaban partes del cuerpo que cuando los estímulos eran objetos inanimados o partes de éstos. El hipocampo, por su parte, desempeña un papel esencial en el proceso de aprendizaje semántico, ya que permite la integración almacenada en diferentes redes semánticas, lo cual a su vez posibilita que el conocimiento que se va adquiriendo a lo largo de diferentes experiencias pueda ser empleado para solucionar problemas nuevos y para afrontar nuevas situaciones.

  • Parece que la corteza cerebral puede mediar en la adquisición del conocimiento semántico, mientras que el hipocampo lleva a cabo un procesamiento adicional que contribuye a la construcción de redes de memoria cortical, estableciendo relaciones entre las diferentes huellas mnésicas de acuerdo con sus características comunes.

En este sentido, es posible la existencia de memoria semántica sin la intervención del hipocampo, hecho que se ha podido constatar en personas con graves amnesias debidas a lesiones hipocampales que son capaces de adquirir algunos conocimientos semánticos.

 

Dos sistemas corticales diferenciados para la conducta basada en memoria

De entre las áreas que intervienen en los procesos de memoria, la corteza perirrinal, la corteza parahipocampal y la corteza retrosplenial resultan de especial relevancia. De la combinación de estas regiones  cerebrales con otras podemos distinguir dos sistemas mnésicos que son anatómica y funcionalmente diferentes. Dicha distinción anátomo-funcional ha sido propuesta por Charan Ranganath y Maureen Ritchey en el año 2012, basándose en un buen número de trabajos con sólidas evidencias contrastadas tanto en roedores como en primates no humanos y humanos.

  • Estos autores proponen un primer sistema (el sistema anterior) que se extendería hacia la parte anterior temporal gracias al fascículo uncinado e incluiría el complejo formado por la corteza perirrinal, la corteza témporo-polar, la corteza orbitofrontal lateral y la amígdala. El segundo sistema (el sistema posterior) se extendería de manera postero-medial e incluiría los cuerpos mamilares del hipotálamo, los núcleos anteriores del tálamo, el presubículo y parasubículo y el circuito de activación por defecto (CAD) (implicando también la corteza cingulada posterior, el precuneus, la corteza parietal lateral y la corteza prefrontal medial). (fig. 16).

 

Figura 16. Dos sistemas corticales para la memoria dirigida a metas. Los elementos del sistema anterior se muestran en color rojo, y las regiones del sistema posterior se muestran en color azul. Las flechas denotan conexiones anatómicas relativamente fuertes entre las áreas cerebrales. El sistema anterior incluye la corteza perirrinal (PRC), la corteza témporo-polar, la corteza orbitofrontal lateral y la amígdala, mientras que el sistema posterior abarca la corteza parahipocampal (PHC), la corteza retrosplenial (RSC), los núcleos talámicos anteriores, los cuerpos mamilares del hipotálamo, el presubículo y el parasubículo y los componentes del circuito de activación por defecto (incluyendo la corteza cingulada posterior, el precuneus, la circunvolución angular y la corteza prefrontal ventromedial).

El hipocampo tendría un papel cardinal y modulador de los dos sistemas. Además de sustentar tipos diferentes de memoria, ambos sistemas realizan funciones cognitivas distintas, son susceptibles a enfermedad y su patología produce síntomas característicos. Como se ha comentado en el presente capítulo, la corteza perirrinal y la corteza parahipocampal componen los que conocemos como formación hipocampal, la  cual se encarga de la memoria para los hechos y eventos. Sin embargo, no solamente las lesiones que afectan a las estructuras integrantes de la formación hipocampal producen déficit de memoria, sino que también las afectaciones a la corteza retroesplenial pueden originar graves problemas mnésicos. En definitiva, estas tres importantes regiones se hallan directamente implicadas en la memoria, pero también interactúan con otras que no están directamente relacionadas con la misma y su organización se puede describir y entender mejor en el contexto de dos sistemas corticales segregados. A continuación se describen de manera sucinta las principales características de cada sistema, así como su conectividad con las regiones extracorticales.

Conectividad de ambos sistemas con regiones subcorticales

Existe una clara segregación entre las vías que se conectan con la corteza perirrinal (sistema anterior) y aquellas que implican a la corteza parahipocampal y a la corteza retrosplenial (sistema posterior). En estudios con resonancia magnética funcional (RMf) se ha observado que la conectividad funcional del eje longitudinal del hipocampo es diferente con estas dos regiones, en tanto que la corteza perirrnal queda conectada con el campo CA1 anterior y el subículo y la corteza parahipocampal está más conectada con el campo CA1 posterior y el subículo. Pese a que la conectividad entre la corteza retrosplenial y la corteza parahipocampal es extensa, la conectividad entre la corteza perirrinal y parahipocampal es muy escasa. Además, las cortezas perirrinal y parahipocampal están muy interconectadas, aunque de modo asimétrico (la corteza perirrinal recibe más proyecciones de la corteza parahipocampal de las que envía de vuelta). Así, la corteza perirrinal se conecta fundamentalmente con las regiones visuales de alto nivel (circunvolución fusiforme en humanos) en la corteza temporal, mientras que la corteza parahipoacampal y la corteza retrosplenial tienen más conectividad con regiones occipitales y temporales de más bajo nivel, como V3 y V4 en el caso de la corteza parahipocampal y V4  y regiones occipitales en el caso de la corteza retrosplenial.

Características funcionales del circuito anterior

Reconocimiento de ítems familiares y memoria semántica

La función de la corteza perirrnal se puede disociar de la del hipocampo y de la corteza parahipocampal. Se ha demostrado que las lesiones que afectan a la corteza perirrinal de los primates alteran el reconocimiento visual de objetos, siendo esta dificultad mucho más pronunciada que la producida por daño en el sistema hipocampo-corteza parahipocampal. De hecho, los humanos que han sufrido un daño en el lóbulo temporal medial (incluyendo la corteza perirrinal) muestran alteraciones en reconocimiento de diversos tipos de estímulos visuales, además de presentar problemas con las palabras y las caras.

  • La corteza perirrnal parece ser una región crítica para el reconocimiento de ítems familiares. Otras regiones, como el hipocampo y  la corteza parahipocampal, se encargarían de sustentar la memoria de tipo contextual.

En la línea de los hallazgos descritos anteriormente, otros estudios realizados tanto con humanos como con monos han dado apoya la noción de que la corteza perirrinal tiene un rol específico, puesto que en ambas especies de primates se ha observado una reducción de la actividad en esta región tras la presentación de estímulos de forma repetida, en contraste con estímulos novedosos,  tanto en relación a objetos, como en relación a palabras y escenas. Además, dicha reducción en la activación correlaciona con la sensación subjetiva de familiaridad, además de predecir la magnitud con la que un determinado ítem u objeto se experimenta como familiar. Esta región también es muy importante para el aprendizaje de asociaciones entre objetos; por ejemplo, la actividad de la corteza perirrinal se incrementa durante el aprendizaje de asociaciones entre palabras que se pueden asociar a un objeto o con un concepto determinado, o incluso con la característica de un objeto, como puede ser su color.

  • La corteza perirrinal puede ser importante para los procesos de memoria semántica.

En este sentido, estudios recientes han demostrado que la activación de la corteza perirrinal (en el hemisferio izquierdo) durante tareas de discriminación semántica predice la facilitación o priming semántico y que dicho efecto de facilitación se ve muy alterado en pacientes con daño en la corteza perirrinal.

Percepción de objetos

Actualmente, se sabe además que la corteza perirrinal se activa diferencialmente durante la percepción de objetos en circunstancias que requieren la integración de diferentes atributos en diferentes dimensiones perceptivas, lo cual implica la percepción multimodal. Además, resulta especialmente importante a la hora de establecer discriminaciones visuales entre objetos parecidos.

 

Características funcionales del circuito posterior

Como se ha comentado anteriormente, dos de las regiones cerebrales fundamentales que conforman el circuito posterior son la corteza parahipocampal y la corteza retrosplenial (fig. 16-16). Aparte de las similitudes en su conectividad funcional, ambas estructuras corticales se activan de forma simultánea y presentan funciones convergentes en diferentes aspectos cognitivos. A continuación, se presentan de forma breve los principales procesos en los que interviene este sistema posterior.

  • Numerosas evidencia señalan que la activación tanto se la corteza parahipocampal como de la corteza retrosplenial y sus regiones anatómicamente conectadas en el CAD se asocia con la memoria del contexto para un evento concreto.

Muchas de las evidencias provienen de la literatura derivada de los trabajos sobre memoria de la fuente (del inglés, source memory), en los cuales se estudian listas de palabras, objetos u otros estímulos para, posteriormente, realizar una fase de recuperación en la que se pregunta por su contexto informativo (por ejemplo, se puede preguntar si la voz que emitió la palabra era de hombre o de mujer, o cuál era la pregunta que se planteó al estudiar la palabra, etc.).

  • La memoria de la fuente se refiere a nuestra habilidad para recordar o evocar las características contextuales con las que se presentó una información concreta. Por ejemplo, la memoria de la fuente puede  referirse a la capacidad para recordar quién fue la persona que pronuncio una afirmación específica, el día de la semana que  fuimos a la tienda a comprar unos zapatos o en qué estantería se encuentra el libro de poemas que consulté hace varios días.

Se sabe que la actividad de la corteza parahipoacampal es mucho mayor durante la codificación y la recuperación de los elementos de los cuales se recuerda el contexto de presentación original. Además,  cuando los ítems se codifican son relevantes para la persona o incluyen materiales que pueden provocar emociones o procesos autorreferenciales, la actividad tanto de la corteza parahipocampal como de la corteza retrosplenial durante la fase de codificación, correlaciona con su actividad en fase de recuperación, puesto que la actividad de la corteza retrosplenial es selectivamente sensible a las fuentes internas de información.

Memoria autobiográfica y simulación episódica

  • La corteza parahipocampal y la corteza retrosplenial son regiones cerebrales de especial relevancia en lo que concierne a la recolección de memorias de tipo autobiográfico y la imaginación de eventos hipotéticos (también llamada simulación episódica).

Estas áreas cerebrales se activan mucho más al evocar recuerdos autobiográficos que al recordar estímulos aprendidos en el laboratorio. De hecho, los pacientes con lesiones en la corteza retrosplenial presentan amnesia retrógrada para eventos autobiográficos. El hecho de imaginar eventos pasados y pensar sobre situaciones futuras provoca una mayor activación del sistema posterior formado por el complejo corteza parahipocampal-corteza retrosplenial-CAD,  que la tarea de imaginarse a un personaje famoso. Esta diferencia se ve magnificada si la simulación se realiza tomando como referencia contextos visoespaciales familiares, lo cual apoya la noción de que la memoria autobiográfica y la simulación episódica se fundamentan en la construcción de un evento con un contexto espacial-situacional en primera persona.

MEMORIA ESPACIAL

El papel de la corteza parahipocampal y de la corteza retrosplenial en la memoria de tipo contextual también ha sido demostrado por varios trabajos. Por ejemplo, las ratas de laboratorio pueden aprender asociaciones entre objetos y contextos (p.ej. saber si hallaron un objeto en una caja blanca o en una caja a rayas). Tanto es así que una lesión en su corteza postrrinal (el homólogo  a la corteza parahipocampal en roedores) o en la corteza retrosplenial impide la discriminación entre las configuraciones objeto-contexto nuevas o familiares, en paralelo con dificultades en el condicionamiento de miedo y en la ejecución del laberinto radial y de Morris (fig. 17). En monos, las lesiones producidas en la corteza parahipocampal causan déficit en las tareas de respuesta demorada (delayed match-to sample) y en humanos, las lesiones en la corteza parahipocampal derecha provocan alteraciones importantes en tareas de memoria objeto-localización. La asociación entre un objeto y su localización espacial, además de la activación de la información necesaria para la navegación  espacial, precisa de la activación diferencial de la corteza parahipocampal y de la corteza retrosplenial.

Figura 17. Laberinto acuático de Morris y representación de las trayectorias de escape empleadas por ratas con lesión hipocampal frente a los grupos de control.

  • Los datos procedentes  de modelos animales y de estudios funcionales  con seres humanos apoyan la idea que la corteza parahipocampal y la corteza retrosplenial son importantes para la memoria espacial.

En un experimento clásico sobre las bases neurales  del aprendizaje y de la memoria espacial, el grupo de Eleanor Maguire (2000) demostró que la implicación funcional del hipocampo pueden disociarse en dos sistemas: un sistema anterior implicado en la codificación de nuevas configuraciones espaciales y un sistema posterior que se encargaría de almacenar la representación  de configuraciones espaciales previamente codificadas y que se vería activado durante el uso de tales mapas  espaciales en respuesta a demandas de orientación. En su experimento, Maguire et al., compararon el volumen de los hipocampos de un grupo de taxistas londinenses con el de un grupo de sujetos controles. Los resultados revelaron que, mientras que los sujetos controles tenían un hipocampo anterior mayor que los taxistas, estos últimos presentaron un hipocampo posterior significativamente mayor, en ausencia de diferencias entre los grupos en el tamaño global del hipocampo. Ante la posibilidad de que un mayor tamaño del hipocampo posterior pudiera ser una característica que predispusiera a las personas a tareas profesionales ligadas demandas de orientación espacial, se comprobó si el aumento de esta región correlacionaba con el tiempo que los taxistas llevaban  ejerciendo su actividad profesional, tras haber superado el exigente examen de capacitación conocido como «The knowledge».

Los resultados mostraron que la  reorganización estructural del hipocampo se debía estar produciendo en función  de la demanda y dependencia de las habilidades espaciales, puesto que el tamaño del hioocampo posterior era mayor cuanto más tiempo llevaban los taxistas ejerciendo su profesión. En resumen,  estas evidencias confirman que el hipocampo posterior sería la región responsable del almacenamiento de representaciones espaciales del entorno y que éste puede aumentar regionalmente su volumen para dar cabida a la elaboración de esta representación en personas con una alta dependencia de las habilidades de navegación. Estudios del mismo grupo de investigación aplicando técnicas de neuroimagen funcional, mostraron que una correcta ejecución de navegación espacial en ciudades virtuales se asocia con la activación del hipocampo posterior derecho, sugiriendo una importante lateralización de la habilidad de orientación espacial. Estos resultados confirmaron hallazgos previos en pacientes con lobectomía temporal unilateral, en los cuales se observó una interacción entre el tipo de tarea y la lateralidad de la lesión. Los pacientes con lobectomía temporal derecha rinden peor en tareas de navegación, reconocimiento de escenas y dibujo de mapas: ello sugiere que la memoria topográfica se sitúa predominantemente por las estructuras del lóbulo temporal medial derecho.

  • En definitiva, estos trabajos apoyan la plasticidad estructural hipocampal y la disociación funcional de éste en la memoria espacial, en tanto que regiones específicas del hipocampo (la región posterior) incrementan su volumen en relación a la actividad espacial. Dicha diferencias en volumen no predisponen a una actividad o profesión ligada a una demanda espacial y se van acrecentando a medida que se lleva más tiempo ejerciendo dicha profesión. Asimismo, los resultados  son bilaterales pero más acentuados en el hipocampo derecho. Los trabajos de neuroimagen funcional con población normativa y con sujetos con lesión unilateral confirman la activación de hipocampo posterior derecho y dicha actividad correlaciona con la ejecución de los sujetos en diversas tareas de memoria.

Percepción de escenas y navegación espacial

La corteza parahipocampal también está implicada en la percepción de escenas y la navegación espacial. Diversas partes de la corteza parahipocampal aumentan selectivamente su activación cuando se observan escenas y también al observar objetos que pueden servir como hitos o marcadores para la navegación espacial. Del mismo modo, la corteza retrosplenial también responde de forma intensa ante imágenes de localizaciones espaciales y ante objetos asociados con un contexto concreto, aunque esta región se encarga específicamente de procesar la información que es crucial para orientarse en el espacio.

La corteza parahipocampal y la corteza retrosplenial desempeñan papeles complementarios en la percepción de escenas y en la navegación espacial: la corteza parahipocampal parece representar la información sin contexto visuoespacial, mientras que la corteza retrosplenial integra la información que resulta crucial para orientarse en el contexto.

Cognición social

Por último, es importante resaltar que, la corteza retrosplenial es muy sensible a la información autorreferencial. Por ejemplo, diversos trabajos han mostrado que la corteza retrosplenial aumenta sensiblemente su activación durante la evaluación de rasgos de personalidad, en especial al preguntar cuán bien describen a uno mismo ciertos rasgos concretos, en relación con otra persona. De igual forma, el complejo formado por la corteza retrosplenial y sus regiones  cerebrales conectadas se halla implicado en la toma de decisiones morales y la teoría de la mente.

  • En definitiva, la corteza retrosplenial –y en mayor medida, la corteza parahipocampal- sustentan procesos que contribuyen a la cognición social además de a la memoria, la percepción y la navegación.

En resumen,  el sistema anterior temporal y  el sistema posterior medial se encargan de extraer la información esencial al experimentar una situación concreta. Imaginemos una situación concreta: una persona (en este caso, David) va paseando  por la calle y de repente, se encuentra con un amigo (Ignacio), al que invitará a tomar una cerveza en un bar. El sistema anterior relacionaría las representaciones de entidades específicas (por ejemplo, una persona concreta) con conceptos semánticos específicos (p. ej. El nombre de esa persona es «Ignacio») y su saliencia (p. ej. El estatus de Ignacio como «amigo») (fig. 18 panel izquierdo).  En contraposición,  el sistema posterior relacionaría las señales convergentes acerca del contexto situacional (por ejemplo, el espacio, el tiempo y las interacciones sociales) para representar un modelo de la situación o un modelo interno que resuma las interacciones entre las entidades y el ambiente durante una nueva experiencia (fig. 18 panel derecho). Las señales visuales, como hitos o marcadores (una calle concreta, una plaza, la estación de trenes). El modelo situacional proporcionado por la activación diferencial de este sistema posterior especificaría las localizaciones relativas de la cafetería y la estación de trenes, la secuencia temporal de encontrarse antes de caminar juntos y pasar por delante de la estación de trenes, y la razón por la que se dirigen a la cafetería, es decir, para invitar una cerveza a un buen amigo.

Figura 18. Estructura esquemática de las funciones del sistema anterior temporal y posterior medial. De acuerdo con esta distinción, el sistema anterior y el sistema posterior resultan imprescindibles para extraer la información necesaria al experimentar una situación concreta.

MEMORIA DE TRABAJO

La memoria de trabajo constituye una forma particular de memoria explícita, y por la tanto consciente, pero que no se engloba dentro de la memoria a largo plazo.

La memoria de trabajo, también denominada memoria operativa, se define como el mantenimiento temporal y la manipulación de información recién percibida o recuperada de la memoria a largo plazo cuando ya no está disponible para los sentidos, pero que es necesaria para dirigir la conducta encaminada a la consolidación de un objetivo.

Como se ha visto anteriormente, la memoria episódica se relaciona con la capacidad de almacenar las experiencias y dotarlas de un orden temporal. La memoria de trabajo, por su parte, permite mantener por un breve periodo temporal la información, conservando el orden de presentación de ésta. Mientras que el almacén duradero del orden temporal de los acontecimientos vividos (memoria episódica) es altamente dependiente de la actividad del hipocampo, su mantenimiento y manipulación en estado activo y de carácter transitorio dependen de la actividad de la corteza prefrontal.

El mantenimiento y la manipulación son fundamentales para llevar a cabo procesos cognitivos complejos, como la resolución de problemas,  la planificación de tareas, el razonamiento o la toma de decisiones. Por lo tanto, la memoria de trabajo es más que una simple memoria; es un sistema de control cognitivo y de procesamiento ejecutivo que tiene como fin guiar adecuadamente el comportamiento. Además, la memoria de trabajo está estrechamente relacionada con otros procesos cognitivos y forma parte de las denominadas funciones ejecutivas, por lo cual,  parte de sus correlatos anatómicos y funcionales se corresponden con los descritos para las funciones ejecutivas.

A lo largo de los años se han ido desarrollando diferentes modelos teóricos sobre la memoria de trabajo. Uno de los que ha tenido mayor relevancia en la neurociencia cognitiva es el modelo propuesto por Alan Baddeley y Graham Hitch en 1974, autores que propusieron la existencia de este tipo de memoria, ya que la concepción de memoria a corto plazo que existía no era capaz de explicar la conducta de los seres humanos en muchas tareas mnésicas. A pesar de las diferentes teorías sobre este tipo de memoria, los diferentes autores están de acuerdo en muchas de las propiedades de la memoria de trabajo.

  • Una de las cuestiones compartidas más relevantes es el hecho de considerar que la función principal de la memoria de trabajo es el mantenimiento y la manipulación de la información en estado activo durante un determinado periodo de tiempo. Además, existe acuerdo en considerar que  su capacidad es limitada, tanto en tiempo (pasados unos segundos la información debe ser actualizada y no puede mantenerse durante más de unos minutos) como en amplitud de almacenamiento (alrededor de siete unidades de información).

 

La implicación cerebral en la memoria de trabajo es muy extensa, ya que dicha función involucra diferentes áreas cerebrales, tanto anteriores como posteriores. De hecho, cada vez está más claro que son las regiones posteriores las que se encargan del mantenimiento temporal de la información, mientras que la manipulación de la memoria de trabajo es llevada a cabo por áreas anteriores. Además del interés suscitado por el conocimiento del sustrato neural en función del tipo de proceso llevado a cabo (mantenimiento o manipulación), el conocimiento de las áreas cerebrales involucradas en la memoria de trabajo en función del tipo de información ha constituido una importante fuente de investigación. Con el objetivo de facilitar la comprensión el lector, a continuación se tratará de forma separada la implicación de las áreas anteriores y posteriores del cerebro y, dentro de las segundas, se aborda de manera diferenciada la memoria de trabajo verbal y la memoria visual.

Papel de la corteza prefrontal en la memoria de trabajo

  • La corteza prefrontal dorsolateral (fig. 19) es la región que asume el control, general sobre las operaciones de memoria de trabajo en todas las modalidades sensoriales, y su implicación ha sido demostrada tanto en estudios lesionales (en animales y en seres humanos) como en investigación realizada con diversas técnica de neuroimagen en individuos sanos.

 

Figura 19 Corteza prefrontal dorsolateral izquierda (áreas 9 y 46 de Brodmann, en verde y azul, respectivamente)

En la investigación con seres humanos sanos, uno de los paradigmas más empleados en el estudio de la memoria de trabajo son las tareas de respuesta demorada (delayed response tasks), en las que se debe memorizar temporalmente una información determinada que permitirá responder adecuadamente más tarde. Gracias a la resolución espacial de las técnicas de neuroimagen modernas, es posible distinguir la actividad cerebral a lo largo del proceso completo de memoria a corto plazo, es decir, durante la codificación de la información, el almacenamiento de ésta (periodo de demora, de lo que se encargaría la memoria de trabajo) y la respuesta dada por el individuo. En diferentes estudios se ha encontrado actividad neural en diferentes regiones  cerebrales durante el periodo de demora entre las que parece de especial relevancia la corteza prefrontal dorsolateral, pero que se produce también en regiones cerebrales posteriores.

 

Dicha actividad cerebral parece subyacer al mantenimiento activo de la información dentro de la memoria de trabajo y parece prolongarse a lo largo de todo el periodo de demora, es decir, durante todo el tiempo que la memoria operativa está trabajando. El nivel de actividad cerebral durante este periodo aumenta cuando la cantidad de información que se debe manipular es abundante y, además, correlaciona positivamente con el rendimiento en tareas de memoria de trabajo.

Entre los trabajos más relevantes es importante conocer los estudios pioneros que realizaron Joaquín M. Fuster y Gene Alexander en la década de 1970 con primates, los cuales debían llevar a cabo tareas de respuesta demorada. Sus hallazgos han sido corroborados posteriormente en seres humanos en estudios con RMf, en los que también se emplearon tareas de respuesta demorada. En ambos casos se observó que es la región lateral de la corteza prefrontal la que muestra una mayor activación durante el periodo de mantenimiento de la información en la memoria de trabajo, independientemente del tipo de material con el que se trabaje. Por otro lado,  la investigación en pacientes con daño cerebral ha mostrado que quienes presentan daño prefrontal muestran un mejor rendimiento que los pacientes con lesiones temporales en tareas simples de memoria, como recordar una lista de palabras o de objetos presentados. Sin embargo, cuando deben realizar una tarea de memoria más compleja, en la cual es necesario mantener cierta información activa, como en el caso de las tareas de respuesta demorada, los pacientes con lesiones frontales muestran un acusado deterioro, especialmente cuando durante el tiempo de espera existe algún distractor, ya que esto implica una mayor demanda de recursos.

Regiones cerebrales posteriores y memoria de trabajo

  • La investigación realizada hasta la fecha ofrece evidencias que indican que la memoria de trabajo depende de una red neural que engloba diferentes regiones cerebrales, como se ha señalado, por lo que la corteza prefrontal no es la única región cerebral implicada en la memoria de trabajo.

La corteza prefrontal funciona como un director de orquesta cognitivo, y tiene un papel fundamental en la organización de la información en curso de procesamiento, aunque existen otras muchas estructuras que intervienen en este proceso, las que dependen del tipo de información que se debe mantener y manipular. Las áreas cerebrales más activadas cuando se trabaja con material verbal implican regiones temporales, parietales y frontales, y suelen estar lateralizadas en el hemisferio izquierdo. En el caso de material visual, la implicación cortical implica tanto a regiones frontales como parietales, occipitales y temporales del hemisferio derecho e involucran regiones diferentes en el caso de la memoria espacial o memoria de objetos.

 

Memoria de trabajo verbal

La memoria de trabajo verbal ha sido ampliamente estudiada debido a la importancia que posee para la comprensión y producción del lenguaje, una capacidad de especial relevancia para el ser humano. La investigación se ha centrado en los diferentes aspectos del lenguaje y ha profundizado en el estudio de sus componentes fonológico, grafémico y semántico.

El modelo planteado por Baddeley, mencionado anteriormente, propone la existencia de un subsistema en la memoria de trabajo, que él mismo denominó bucle fonológico, que se encargaría del mantenimiento y la manipulación de la información fonológica y articulatoria. El estudio de pacientes  con lesiones cerebrales ha permitido conocer la base  neuroanatómica de este mecanismo, mostrando la implicación de la corteza temporal superior izquierda  [áreas 22, 39 y 40 de Brodmann, denominada área de Wernicke en referencia a Karl Wernicke, quien estudió la relación entre esta área y la comprensión del lenguaje (fig. 20 A)]  en el almacenamiento fonológico, y de la parte posterior de la circunvolución frontal inferior izquierda (área 44 de Brodmann)  en la manipulación articulatoria (fig. 20 B). Esta última región es conocida como área de Broca, en referencia a Paul Broca, médico anatomista francés del siglo XIX, que identificó el área como el centro del habla mediante el estudio de pacientes afásicos.

Figura 20 Corteza temporal inferior izquierda (A; área de Wernicke, área 40 de Brodmann) y circunvolución frontal inferior izquierdo (B; área de Broca, área 44 de Brodmann), implicadas en el mantenimiento y la manipulación de la información fonológica.

Esquema general de las áreas de Brodmann que considera la que inicialmente fuese señalada como el área 52.

Por otro lado, son distintas las regiones cerebrales las que sustentan el mantenimiento y la manipulación de las propiedades gráficas del lenguaje. Gracias a estudios realizados con técnicas de neuroimagen funcional se ha llegado a la conclusión de que es la región temporal inferior izquierda  (área 20 de Brodmann) la que sustenta esta actividad (fig. 21).  Por último, las propiedades semánticas del lenguaje son procesadas por regiones frontales y temporales, que incluyen la porción anterior de la circunvolución frontal inferior izquierda (área 45 y 47 de Brodmann) (fig. 22 A) y la corteza temporal lateral izquierda (área 21 de Bordmann) (fig. 22 B). Parece que la región frontal está más implicada en la manipulación de la información, mientras que el área temporal sustenta su almacenamiento.

Figura 21. Área temporal inferior izquierda (área 20 de Brodmann), que sustenta la memoria de trabajo a nivel grafémico.

Figura 22 A) Circunvolución frontal inferior izquierda (en granate), cuya parte anterior está implicada en la memoria de trabajo semántica. B) Corteza temporal lateral izquierda (en azul).

Memoria de trabajo visual

El sustrato neural de la memoria operativa cuando se procesa material visual es diferente si se trabaja con información espacial o con las características visuales de los objetos. En cuanto al procesamiento de la información espacial, además de la implicación de la corteza prefrontal dorsal, se produce la activación selectiva de una red neural del hemisferio derecho, que incluye el surco intraparietal (área 7 de Brodmann) relacionado con la representación de la localización espacial, y el campo ocular frontal (área 8 de Brodmann), asociado con la coordinación oculomotora (fig. 23). Del mismo modo que al trabajar con material verbal, las áreas frontales (área de Broca se encargan de la manipulación de la información mantenida en las áreas posteriores (corteza parietal inferior), cuando el material es de carácter visual, el campo ocular frontal lleva a cabo las funciones de manipulación, mientras que el surco intraparietal (área posterior) subyace al mantenimiento de la información espacial.

Cuando la información que se procesa se centra en las características de los objetos, son las áreas corticales occipitotemporales las que subyacen al mantenimiento de la información. Además, la corteza temporal cuenta con regiones que sustentan el mantenimiento de las diferentes categorías de objetos. Por ejemplo, la circunvolución fusiforme medial parece estar más implicada en la formación relacionada con casas, mientras que la circunvolución fusiforme lateral lo está en la información relacionada con rostros. En ambos casos, el control de dicha información es ejercido por regiones frontales inferiores derechas.

Figura 23. Surco intraparietal derecho (A; en amarillo) y campo ocular frontal derecho (B; en azul), implicados en la memoria de trabajo durante el procesamiento de material visual.

La técnica de estimulación magnética transcraneal (EMT) aplicada a personas sanas ha permitido mostrar, junto con la observación de neuroimágenes  funcionales y estudios clínicos, una disociación de la memoria de trabajo visual en sus componentes espacial y de objetos. En un estudio en el que se aplicó EMT sobre las cortezas parietal y temporal con el fin de interrumpir la actividad en dichas áreas, se mostró que cuando la estimulación dificultaba la actividad de las áreas parietales, el rendimiento en tareas de memoria de trabajo espacial empeoraba.

Por el contrario, cuando la interrupción se producía en las áreas temporales, eran las tareas que implicaban el procesamiento de las características de los objetos las que veían mermada su ejecución. Esta disociación está en concordancia con el hecho de que existan dos vías diferenciadas en el procesamiento visual, las conocidas como vía del qué (ventral) y la vía del dónde (dorsal), que procesan la información de objetos y espacial respectivamente.

Por último, es importante señalar que la memoria de trabajo de otras modalidades sensoriales  tiende a implicar a la corteza prefrontal dorsolateral y a las regiones sensoriales unimodales que sustentan el procesamiento de la información de cada modalidad, por ejemplo, la corteza auditiva en el caso de la audición o la corteza somatosensorial en el caso del tacto.

En la figura 24 se pueden observar las principales áreas cerebrales implicadas en la memoria de trabajo tanto verbal como visual.

Figura 24 Principales áreas cerebrales implicadas en la memoria de trabajo verbal (A) y visual (B).

SEGUNDA ACTIVIDAD DE APRENDIZAJE

1.- COMPRENSIÓN DE LECTURA

Analice el contexto de las siguientes preguntas con base a la información expuesta en esta unidad y remita sus respuestas al correo electrónico: actividades@institutosuperiordeneurociencias.org 

1.- ¿Qué es la memoria?

2.- ¿Cuáles  fueron las aportaciones de Donald O. Hebb a la neurociencia cognitiva moderna y en que consistieron estas? 

3.- Defina los siguientes conceptos:

a).- Habituación; 

b).- Modelado; 

c).- Sensibilización

4.- ¿En qué consiste el aprendizaje no asociativo?

5.- ¿Qué es el priming?

6.- ¿En qué consiste la tarea de Gollins?

7.- ¿Qué es el aprendizaje asociativo?

8.- ¿En qué consistió el experimento de Pavlov?

9.- ¿Cuáles fueron las conclusiones de de Burrhus Frederic Skinner tras su experimento conocido como la "caja de Skinner"?

10.- ¿En qué consisten el aprendizaje y la memoria procedimientales?

11.- ¿Qué estructuras cerebrales se encuentran implicadas en el condicionamiento instrumental y en el aprendizaje y la memoria procedimentales? 

12.- ¿En qué consisten el aprendizaje y la memoria explícitos?

13.- ¿Cuál es la intervención del hipocampo en el proceso de aprendizaje?

14.- ¿Qué es la amnesia anterógrada?

15.- ¿Qué estructuras cerebrales se encuentran implicadas en los procesos de transferencia de información a largo plazo?

16.- ¿En qué consisten el aprendizaje y la memoria episódicos y semánticos?

17.- ¿Qué es la propagnosia y que estructuras cerebrales se ven implicadas en este trastorno?

18.- ¿Qué es la memoria espacial?

19.- ¿Qué es la memoria episódica?

20.- ¿Qué es la memoria de trabajo?

21.- ¿Qué papel desempeña la corteza prefrontal en la memoria de trabajo?

2.- MAPA CONCEPTUAL

De forma creativa utilizando las herramientas electrónicas o manuales, elabore un mapa conceptual en el que establezca los tipos de memoria y sus acepciones.  (puede acompañar su mapa con imágenes o dibujos).

Los mejores trabajos serán seleccionados y obtendrán 2 puntos adicionales para la evaluación de esta unidad.

3.- IDENTIFICACIÓN Y COLOREO DE ESTRUCTURAS.

Descargue las imágenes que se contienen en el archivo PDF que a continuación se comparte; identifique las estructuras señaladas y coloree creativamente cada una de ellas.

IMPORTANTE:

Fecha de remisión de actividades:

 

Es muy importante tomar en consideración que los plazos para la entrega de actividades, aparecerán a un costado del botón que permite el acceso a esta unidad situado en el menú de este diplomado.

IMPORTANTE:

Las actividades antes señaladas representarán el 30% de la evaluación de la presente unidad.

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